Int. J. Morphol.

,
31(2):378-387, 2013.

Esqueleto Axial y Apendicular de Vertebrado

Axial and Appendicular Skeleton of Vertebrates

Ricardo Olivares* & Mariana Rojas**,***

OLIVARES, R. & ROJAS, M. Esqueleto axial y apendicular de vertebrados. Int. J. Morphol., 31(2):378-387, 2013.
RESUMEN: Los primeros componentes de las vrtebras fueron los arcos dorsales (neural e interneural) y ventrales (hemal e
interhemal) que se apoyaban en la notocorda; el siguiente paso fue la formacin de dos centros (intercentro y pleurocentro), que sirvieron
para fijar y dar soporte a los arcos. Muchos peces presentan costillas dorsales y ventrales. En las aves se reducen las costillas cervicales
y se fusionan a las vrtebras, las primeras costillas torcicas son flotantes y la mayora de las verdaderas presentan procesos que permiten
la fijacin muscular y refuerzan las paredes torcicas. Los mamferos presentan costillas en todas las vrtebras torcicas, siendo la
mayora verdaderas. El esternn es una estructura de origen endocondral, los peces, tortugas, serpientes y muchos lagartos apodos,
carecen de esternn. Las aves voladoras tienen un gran esternn provisto de una prominente quilla ventral. Desarrollo del esqueleto
axial: La notocorda y la parte ventral del tubo neural expresan Sonic hedgehog (SHH), que induce a la porcin ventromedial del somita
a transformarse en esclerotomo y a expresar el factor de transcripcin PAX-1, que controla la formacin de cartlago y hueso para que se
constituyan las vrtebras. El patrn de expresin de los genes Hox en vertebrados, es quien determina cul es el tipo de estructura
vertebral que se tiene que formar. El esqueleto apendicular comprende la cintura pectoral formada por elementos esquelticos drmicos
y endocondrales, que sostiene la aleta pectoral y la cintura plvica o caderas, formada slo por elementos endocondrales, que sostienen
la aleta pelviana. Los miembros anteriores y posteriores de los tetrpodos estn construidos bajo el mismo patrn, diferencindose tres
regiones: autopodio, zeugopodio y estilopodio. Desarrollo del esqueleto apendicular: Se forma desde el mesodermo lateral somtico y la
cresta apical ectodrmica. El mesodermo lateral somtico recibe clulas del miotomo y dermatomo para formar el esbozo de miembro.
PALABRAS CLAVE: Esqueleto; Vrtebras; Costillas; Esternn; Anatoma comparada; Osteologa comparada.

ESQUELETO AXIAL

La columna vertebral ofrece un lugar para la fijacin

de la musculatura regional, impide el acortamiento del cuerpo
y soporta gran parte del peso de ste en los tetrpodos. Consiste en una serie repetida de elementos seos o cartilaginosos
separados, las vrtebras, cuya funcin original fue proteger a la mdula espinal y la arteria. Los primeros componentes de las vrtebras en aparecer fueron los arcos dorsales
(neural e interneural) y ventrales (hemal e interhemal) que
se apoyaban en la notocorda; el siguiente paso fue la formacin de dos centros (intercentro y pleurocentro), que sirvieron para fijar y dar soporte a los arcos (Fig. 1). En los
amniotas predomina el pleurocentro que se convierte en el
cuerpo de cada segmento vertebral y el intercentro en su
mayor parte, se convierte en el disco intervertebral (Fig. 1).
(Kardong, 2005).

*
**

***

Los segmentos vertebrales que componen la columna axial tienden a estar diferenciados regionalmente, es as
como, en la mayora de los peces la columna vertebral se
diferencia en una regin precaudal y otra caudal (Fig: 2 a,
b, c, d y e); la parte ms anterior del tronco de los tetrpodos
se diferencia en una regin cervical (Fig. 2f) y la posterior
en una regin sacra, como tambin en algunos, encontramos una regin torcica y lumbar (Fig. 2g) (Kardong).
Por otro lado, la forma de las superficies articulares
de los extremos de los centros vertebrales, afectan la manera en como se distribuyen las fuerzas entre las vrtebras. Es
as como, los centros que tienen extremos aplanados son
aclicos (mamferos), si cada superficie es cncava
anficlicos (peces), anteriormente cncavos y posteriormente

Departamento de Ciencias Biolgicas Animales, Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias, Universidad de Chile.
Laboratorio de Embriologa Comparada, Programa de Anatoma y Biologa del Desarrollo, ICBM, Facultad de Medicina, Universidad de Chile.
Programa de Doctorado en Ciencias Morfolgicas, Universidad de La Frontera, Temuco.

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OLIVARES, R. & ROJAS, M. Esqueleto axial y apendicular de vertebrados. Int. J. Morphol., 31(2):378-387, 2013.

Fig. 1. Esqueleto axial de un vertebrado primitivo,

se ilustran tres segmentos vertebrales y la
notocorda. Los elementos vertebrales estn representados por un par de centros (intercentro y
pleurocentro), sus arcos vertebrales asociados, dorsales (neural e interneural) y ventrales (hemal e
interhemal). Las lneas punteadas sealan la localizacin de los mioseptos (Modificado de Kardong,
2005).

Figs. 2 a y 2b: Esquema que compara secciones

transversales de una vrtebra precaudal con una
vrtebra caudal, En la precaudal se observan costillas dorsales y ventrales, En la vrtebra caudal se
observa un canal neural y otro hemal (Modificado
de Kardong, 2005).

Fig. 2c. Seccin transversal de la vrtebra caudal de un salmn.

Salmo salar. Presenta canal neural, hemal y un centro donde se
ubica la notocorda. Tcnica de Hanken y Wassersug.

Fig. 2d. Regin precaudal de salmn (RT) se observan costillas

(C) adems la aleta dorsal (AD) y aleta plvica (AP). Tcnica de
Hanken y Wassersug.

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convexos proclicos, la forma inversa opistoclicos (anfibios y reptiles) y los heteroclicos (aves), que presentan ambos extremos en forma de silla de montar (Fig.
3) (Romer, 1973).
Las costillas proporcionan lugares para la fijacin muscular, ayudan a suspender el cuerpo, forman
una caja protectora alrededor de las vsceras y sirven
como mecanismo accesorio para la respiracin. Se forman a partir del cartlago de los mioseptos, que dividen
los bloques sucesivos de musculatura segmentaria del
cuerpo. Muchos peces presentan en cada segmento vertebral costillas dorsales y ventrales. En los tetrpodos
uno de estos grupos de costillas se pierde y el otro perFig. 2e. Regin caudal (R.Cau) del esqueleto de salmn. Canal neural
siste. Las costillas de los tetrpodos primitivos son
con mdula espinal (CN), cuerpos vertebrales (V), canal hemal con
bicfalas, la cabeza ventral (captulo) se articula con el
vaso sanguneo (CH). Tcnica de Hanken y Wassersug.
intercentro y la cabeza dorsal (tubrculo) con el arco
neural (Figs. 4a y 4b). Su clasificacin se basa en el tipo de
asociacin que establecen con el esternn directa (verdaderas), indirecta (falsas) o ninguna (flotantes). En las aves se
reducen las costillas cervicales y se fusionan a las vrtebras,
las primeras costillas torcicas son flotantes y la mayora de
las verdaderas presentan procesos (uncinada), que permiten
la fijacin muscular y refuerzan las paredes torcicas. Los
mamferos presentan costillas en todas las vrtebras torcicas,
siendo la mayora verdaderas (Fig. 4a) (Dyce et al., 1999,
Kardong).
El esternn es una estructura esqueltica
medioventral, de origen endocondral. Puede estar formado
por una nica placa sea (placa coracoides) o por varios elementos en serie (esternebras); los peces, tortugas, serpientes y muchos lagartos apodos, carecen de esternn. En las
aves voladoras la masa de msculos del vuelo, se inserta en
un gran esternn provisto de una prominente quilla ventral
(carena) (Kardong) (Fig. 5). En los mamferos a la primera
y ltima esternebra se les denominan manubrio y
xifoesternn, respectivamente, y a la regin media
mesoesternn (Dyce et al.).

Fig. 2f. Vista caudal de una vrtebra cervical de bovino y Figura

2g. Vista craneal de vrtebra lumbar de bovino. Procesos articulares (1), Procesos transversos (2), Proceso espinoso (3), Cuerpo
vertebral (4). Gentileza Dra. Patricia Labra, Directora Esqueletos
Chile.

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Peces: En los peces agnatos existe una notocorda que proporciona el eje mecnico central del cuerpo. Con respecto a
los gnatostomados, en los peces primitivos (condrictios), la
notocorda proporciona el soporte axial y la columna vertebral slo est representada por los arcos neurales y hemales
de tejidos cartilaginosos. En los peces seos ms evolucionados (telesteos), la columna vertebral est osificada y sus
centros se relacionan con la notocorda como soporte mecnico principal del cuerpo (Castro et al., 2011) (Fig. 6). En
los peces actinopterigios del orden Clupeidae, la columna
vertebral est formada por las vrtebras precaudales (9 a 11)
y caudales (31 a 36). Las costillas estn presentes desde la
4 vrtebra precaudal hasta la vrtebra 14-16 caudal (Segura

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Fig. 3. Formas generales de los centros.

Las formas de los extremos, definen tipos anatmicos especficos: a) aclico,
extremos planos; b) anficlico, ambos
extremos cncavos; c) proclico, el extremo anterior es cncavo; d)
opistoclico, el extremo posterior es cncavo; e) heteroclico, los extremos tienen forma de silla de montar (Modificado de Kardong, 2005).

Fig. 4a: Costillas de los amniotas. Las costillas verdaderas se articulan

con el esternn. Las costillas falsas con otras costillas y las costillas flotantes con nada. Originalmente las costillas tienen dos cabezas, captulo
y tubrculo, que se articulan con las parapfisis sobre el intercentro o las
diapfisis sobre el arco neural, respectivamente. El cuerpo de la costilla
puede diferenciarse en una parte dorsal o segmento vertebral, y una parte
ventral o segmento esternal (Modificado de Kardong, 2005).

Fig. 4b: Costilla de bovino. Captulo (1), tubrculo (2). Gentileza Dra. Patricia Labra, Directora Esqueletos Chile.

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(telesteos), en donde si bien los lbulos de la cola parecen

simtricos, la reducida columna vertebral caudal, se inclina
hacia arriba, formando el soporte del extremo dorsal de la
aleta (Romer) (Fig. 6). La evolucin de la aleta caudal ha
llegado a ser una importante herramienta sistemtica. El
esqueleto caudal del Syngnathus abaster adulto presenta
un hueso hipural superior y uno inferior, ambos separados
por un diastema hipural, definiendo los lbulos superior e
inferior de la aleta caudal. Los huesos hipurales son grandes
y cortos ofreciendo una amplia superficie para la adherencia de los rayos caudales, Cinco rayos se conectan al hueso
hipural superior y cinco al inferior; esto provee una cola
simtrica homocerca no especializada con 10 radios. Los
rayos lepidotricos no son ramificados y slo en adultos son
segmentados (Bartolino, 2005). Los peces telesteos Achirus
lineatus y A. mazatlanus se caracterizan por una frmula
caudal compuesta por 1 hueso epural + 5 hipurales + 1
parahipural, adems de una espina neural y dos espinas
hemales; as como por la presencia de 16 radios principales.
(Gracian-Negrete et al., 2012).
Fig. 5: Vista lateral de esqueleto de ave: Frcula (1), escpula (2),
coracoides (3), esternn (4), hmero (5). Gentileza Dra. Patricia
Labra Directora Esqueletos Chile.

Anfibios: De la radiacin de los labirintodontos (fsiles),

aparecieron dos lneas que se caracterizaron por las diferencias en la importancia relativa de cada centro vertebral. La
lnea temnospndila, en la cual predomina el intercentro y
la antracosauria en la cual predomina el pleurocentro. En
ambos casos, la notocorda se reduce y los respectivos centros vertebrales asumen el papel central en el soporte axial.
La consecuencia del alargamiento de un centro a expensas
de otro, disminuy la flexibilidad, consolid la columna axial
y por lo tanto, aument su capacidad para soportar el peso
del cuerpo sobre la tierra. Otra caracterstica nueva del esqueleto axial, que aparece por primera vez en los anfibios,
es la delimitacin de la regin sacra (Kardong).

& Daz de Astarloa, 2004); y en la familia Tripteerigiidae,

se describen 10 vrtebras precaudales y 31 caudales, encontrndose siempre que las primeras dos vrtebras carecen de
espina neural (Cancino et al., 2010).

En las ranas del gnero Telmatobufo, como tambin

en la rana austral chilena (Eupsophus coppingeri) el atlas y
el axis estn fusionados y la columna vertebral tiene ocho
vrtebras presacrales del tipo proclicas (Formas et al., 2001,
2008). Entre los anuros adultos, la columna vertebral consiste en no ms de 9 vrtebras presacrales, una vrtebra sacral
y postsacralmente el urostilo, el cual caracteriza a todos las
ranas y sapos y que aporta superficie de insercin para los
msculos que permiten la extensin simtrica de los miembros posteriores durante el salto (Handrigan & Wassersug,
2007).

El esqueleto axial de la mayora de los peces se prolonga en la cola, donde puede adoptar diversas formas:
heterocerca (condrictios), cuando el extremo posterior de la
columna vertebral se introduce en el lbulo dorsal de la cola;
dificerca (peces pulmonados), cuando la columna vertebral
se prolonga en forma recta y simtrica; y homocerca

Amniotas: Filogenticamente, los amniotas reciben sus vrtebras de la lnea antracosauria. En las serpientes, donde las
fuerzas de giro pueden ser potentes, por carecer de miembros, existen zigapfisis (procesos articulares), las que proporcionan una resistencia adicional a la torsin. Por otro
lado las aves presentan numerosas vrtebras cervicales

Fig. 6: Aleta caudal de salmn. La columna vertebral caudal se

inclina hacia arriba (ver flecha), Se observan los arcos hemales
(EH) y arcos neurales (EN).

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heteroclicas, muy mviles, que proporcionan al crneo, una

gran libertad de movimiento y extensin; en el otro extremo, las vrtebras torcicas posteriores, lumbares y sacras,
se fusionan en una unidad, el sinsacro (Fig. 7). A su vez, los
huesos de la cintura plvica fusionados (hueso innominado), se fusiona con el sinsacro, conformando una estructura
firme pero ligera, que sostiene al cuerpo durante el vuelo
(Kardong). (Fig. 7).

men los precursores de la musculatura de la columna vertebral (Fig. 8) (Sadler, 2010). El patrn de expresin de los
genes Hox en vertebrados es quien determina cul es el tipo
de estructura vertebral que se tiene que formar. De esta
manera el establecimiento ordenado de las vrtebras (cervical, torcica, lumbar, sacra y caudales), depende de la expresin de los genes Hox quienes especifican la identidad
posicional a lo largo del eje anteroposterior. Las vrtebras
torcicas comienzan en el somito 20 en el pollo y en el somita
12 en el ratn, esto se debe a que los lmites anteriores de
expresin gnica de Hoxc5 y Hoxc 6 tanto en el pollo como
en el ratn se localizan en el lmite crvico torcico, Hoxc 8
se expresa en la regin torcica. Hoxd 9 y Hoxd10 se expresan en la transicin de las regiones lumbar y sacra. Los genes
Hox ms posteriores son Hoxd 12 y Hoxd 13, los cules se
expresan en la cola postnatal que se desarrolla despus
(Wolpert, 2009). Llama la atencin que en los vertebrados
tetrpodos, la expresin de Hoxb5 y Hoxc8 estn restringidas a una regin muy corta del tronco. En cambio en el
embrin de reptiles como pitn, cascabel y otras, estos genes
se expresan a lo largo de todo el cuerpo hasta el rudimento
pelviano, debido a esto se forman varios cientos de costillas
expandindose el segmento torcico.

Fig. 7. Vista dorsal de esqueleto de ave. Sinsacro (1),

hueso innominado (2). Gentileza Dra Patricia Labra,
Directora Esqueletos Chile.

La columna vertebral de los mamferos est diferenciada en distintas regiones, existiendo siete vrtebras cervicales (salvo excepciones), las traco-lumbares varan entre
15 a 20 y las sacras de 2 a 5, y el nmero de las caudales es
variable (Kardong). En relacin a los mamferos acuticos,
en delfines (Lagenodelphis hosei), se describe un rango de
78 a 81 vrtebras, encontrndose el atlas y el axis fusionados por sus cuerpos. Adems, en promedio, se constata la
presencia de 15 pares de costillas, de los cuales 5 son bicpitas
(Lucero et al., 2009).

Desarrollo del esqueleto axial. La columna vertebral y las

costillas se forman desde los somitos. La notocorda y la parte
ventral del tubo neural expresan la protena Sonic hedgehog
(SHH), que induce a la porcin ventromedial del somita a
transformarse en esclerotomo y a expresar el factor de transcripcin PAX-1, que controla la formacin de cartlago y
hueso para que se constituyan las vrtebras. Las protenas
WNT tambin inducen la parte dorsomedial del somito a
diferenciarse en las clulas precursoras de los msculos y a
expresar el gen especfico del msculo MYF5 y que se for-

Fig. 8. Embrin de pollo. El somito se ha diferenciado en

esclerotomo (e) miotomo (m) y dermatomo (d). El esclerotoma
forma huesos y cartlagos de la columna vertebral, y desde el
miotomo se diferenciar su musculatura estriada.

ESQUELETO APENDICULAR

El esqueleto apendicular comprende la cintura

pectoral, formada por elementos esquelticos drmicos y
endocondrales, que sostiene la aleta pectoral o miembro
anterior; y la cintura plvica o caderas, formada slo por
elementos endocondrales, que sostienen la aleta pelviana o
miembro posterior (Kardong). Las aletas estn constitudas
por radios drmicos, que se originaron como elementos

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estabilizadores y de avance del cuerpo del pez. La

parte proximal de la aleta, junto al cuerpo, est sostenida por pterigforos de dos tipos: basales y radiales, que articulan a las aletas pectorales y
pelvianas, con las cinturas respectivas. (Figs. 9a y
b). Los miembros anteriores y posteriores de los
tetrpodos estn construidas bajo el mismo patrn,
diferencindose tres regiones de distal a proximal:
autopodio, zeugopodio y estilopodio, respectivamente (Fig. 9c) (Kardong).

Fig. 9a: Componentes bsicos de la aleta. La aleta se compone de pterigforos

basales, radiales, y de radios drmicos (Modificado de Kardong, 2005).

Fig. 9b: Visin lateral de esqueleto de salmn. Se observa radios drmicos

de la aleta (RD), pterigforos radiales (R) y pterigforos basales (B).

Fig. 9c: Componentes bsicos de los miembros de un murcilago, estilopodio

(e) zeugopodio (z) y autopodio (a). Museo de Embriologa Comparada.
Fac. de Medicina. Universidad de Chile

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Peces: Los primeros gnatostomados (acantodios y

placodermos), posean dos juegos de aletas pares
(pectorales y pelvianas). Los condrictios primitivos, tenan aletas pectorales y pelvianas que fundamentalmente eran estabilizadoras; en los tiburones posteriores, los componentes basales pares de
ambas cinturas, se alargaron hacia la lnea media
para fusionarse en el escapulocoracoides y las barras pubioisquiales, respectivamente. La cintura
pectoral de los actinopterigios es parcialmente
endocondral, si bien la mayor parte es drmica, esta
ltima se encuentra bien establecida incluso en los
peces seos primitivos (Kardong). En la Saraca
(Brevoortia aurea), la cintura escapular est
constituda por el postemporal, el cual une la cintura escapular al crneo por medio de los
supracleitra, cleitrum, coracoides, mesocoracoides,
la escpula, tres series de radiales pectorales y
supracleitrum y dos poscleitra; por otro lado, la cintura plvica est formada por un par de basipterigios
y por dos o tres pequeos radiales plvicos (Segura
& Daz de Astarloa). Entre los sarcopterigios, presenta un inters particular los crosopterigios, porque las aletas de estos peces primitivos tienen ciertas caractersticas que las aproximan a las de los
miembros de los mamferos primitivos (Kardong).
Tetrpodos: Los primitivos anfibios, rpidamente
mostraron cambios en el esqueleto apendicular
correlacionado con la locomocin terrestre y la
explotacin de este medio. Es as como, la cintura
pectoral tendi a perder su fijacin al crneo, cinturas y miembros se hicieron ms fuertes, robustos
y osificados. Su cintura pelviana estaba formada
por tres huesos fusionados: pubis, isquion e ilion,
por medio de este ltimo, la cintura pelviana se fij
a la columna vertebral (regin sacra) y las aletas
drmicas de los peces antecesores se sustituyeron
por dedos. Puesto que la cintura pectoral no est
conectada con la parte posterior del crneo, se pierde
la serie dorsal de huesos drmicos (postemporal,
supracleitro, anocleitro y postcleitro). En los anfi-

OLIVARES, R. & ROJAS, M. Esqueleto axial y apendicular de vertebrados. Int. J. Morphol., 31(2):378-387, 2013.

bios modernos, por lo general, se pierden por completo los

huesos drmicos (salamandras), o se reducen en altura
(anuros). En los reptiles primitivos persisten la clavcula y
la interclavcula, pero generalmente no hay cleitro. En las
aves el par de clavculas generalmente se fusionan con la
interclavcula impar, dando lugar a un hueso compacto, la
frcula (Fig. 5). Los dos coracoides estn presentes en los
pelicosaurios (reptiles con velas dorsales), terpsidos (reptiles y mamiferoides) y monotremas, pero solamente el
coracoides (el posterior), queda en los marsupiales y mamferos placentados. Los terpsidos y monotremas tienen clavcula e interclavcula, pero los marsupiales y placentarios
carecen de interclavcula. En los mamferos, la clavcula tiene
un desarrollo variable en las distintas especies, de acuerdo
al tipo de locomocin y movimientos de coordinacin de
los miembros anteriores. As, en mamferos que cavan, trepan o vuelan, la clavcula alcanza gran longitud, en cambio
es reducida en animales que se apoyan y desplazan sobre
sus 4 miembros. El grado de desarrollo y complejidad de la
clavcula vara, siendo mximos en el hombre, en cambio
en el perro y gato es un hueso vestigial, afuncional y no
articulado y no existe en ovinos y felinos adultos (Rojas &
Montenegro, 1994; 1995; Montenegro et al, 2004)
La cintura pelviana nunca est unida por aportaciones de hueso drmico. Desde su primera aparicin en los
placodermos, dicha cintura es exclusivamente endoesqueltica. En los crosopterigios, la cintura pelviana est formada por un nico elemento, pero en los tetrpodos lo est
por tres huesos endocondrales. Finalmente, en el extremo
de cada miembro de los tetrpodos, el autopodio ha sufrido
una evolucin compleja. Hay varios dedos, comenzando cada
uno en la parte proximal con un elemento metapodial
(metacarpos y metatarsos, respectivamente), seguido de una
cadena de falanges. Los dedos descansan sobre varios huesos separados (carpo y tarso, respectivamente). En algunos
vertebrados marinos, la tendencia principal ha sido hacia la
polifalangia, por otro lado, es poco frecuente encontrar especies actuales con ms de cinco dedos (polidactilia)
(Caldwell, 2002; Kardong). La frmula de las falanges de
las especies del gnero Telmatufo y en Eupsophus coppingeri
es 2-2-3-3 en la mano y 2-2-3-4-3 en el pie (Formas et al.,
2001, 2008).
Desde un punto de vista biomecnico, en los
tetrpodos primitivos los miembros estaban colocados lateralmente en una posicin extendida, estableciendo puntos
de pivote. Muchos tetrpodos han desarrollado miembros
girados bajo su cuerpo, aumentando de esta manera la facilidad y eficacia de una locomocin rpida. Esto conllev
tambin a una disminucin de las masas musculares
aductoras, con una concomitante reduccin del tamao del
pubis e isquion. De igual forma en la cintura torcica, la

posicin de los miembros anteriores por debajo de la escpula, confiri a este hueso un mayor rol en la locomocin
y sostenimiento del peso. Complementariamente, otras adaptaciones a la locomocin rpida fueron, el alargamiento de
los miembros (de plantgrados a digitgrados) y la disminucin de las masas musculares y nmero de dedos. Caso especial reviste la locomocin area, especialmente en las aves,
en donde se verifican adaptaciones tales como, aumento del
segmento mano en las aves muy voladoras y antebrazo en
las planeadoras, la presencia de huesos neumticos y un esternn extendido para la insercin de los potentes msculos
del vuelo (Kardong).
Desarrollo embrionario del esqueleto apendicular.
La posicin de los miembros en los costados del
embrin a lo largo del eje craneocaudal est regulado por
los genes HOX. El lmite de expresin craneal del gen
HOXB8 se encuentra en el borde craneal de las miembros
superiores. El crecimiento de los miembros lo inician TBX5
en los miembros superiores, TBX4 en los miembros inferiores secretadas por las clulas del mesodermo lateral somtico. Los cartlagos y huesos de los miembros se forman en el mesnquima del mesodermo lateral somtico, la
musculatura en cambio proviene del miotomo del
mesodermo somtico. (Antonelli et al., 2012).
La prdida de los miembros es bastante comn (Fig.
10). Es as como las serpientes evolucionaron desde los lagartos y parecen haber perdido sus miembros en dos etapas.
Se han encontrado fsiles de serpientes con miembros pos-

Fig. 10. Esqueleto de una serpiente cascabel. Se observan costillas

a lo largo de prcticamente todo el cuerpo, no hay rudimentos de
miembros. Museo de Embriologa Comparada. Fac. de Medicina.
Universidad de Chile.

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OLIVARES, R. & ROJAS, M. Esqueleto axial y apendicular de vertebrados. Int. J. Morphol., 31(2):378-387, 2013.

teriores, pero sin miembros anteriores. Adems, las ms primitivas como la boa y pitones tienen fajas plvicas y fmures
rudimentarios. La expresin del gen Hox se ha expandido a
lo largo del eje corporal en embriones de pitn y esto lleva a
la ausencia de miembros y a la expansin del segmento
torcico en el esqueleto axial (Cohn & Tickle, 1999). En
estos animales, se forman los esbozos de miembros, pero
las seales de la cresta apical y la zona de actividad
polarizante no se activan.
Si se compara el miembro anterior de un murcilago con el de un caballo, se aprecia que aunque ambos conservan el patrn bsico de los huesos, en el murcilago el
miembro est adaptado para volar: los dedos se han alargado en gran medida a fin de sustentar un ala membranosa
(Fig. 9). En el caballo, los miembros estn adaptados para
la carrera: en los anteriores los dedos laterales son reducidos, el metacarpo central aumenta de longitud y el radio y
ulna se fusionan de modo que soportan una tensin mayor
(Wolpert).

Otros huesos como la clavcula se forman transitoriamente en algunas especies de mamferos tales como
ovinos y luego involucionan en el perodo fetal, en cambio,
en el gato se mantiene con pocos cambios. Ninguna de las
dos especies desarrolla cartlagos secundarios. Si bien ambas tendran informacin gentica para desarrollar este carcter, su aparicin heterocrnica en relacin a las especies
claviculadas, sumado a la falta de formacin de cartlagos
secundarios seran responsables de la involucin que la lleva a mantener una presencia vestigial en gato o su regresin
definitiva en ovinos (Rojas & Montenegro).
En anatoma comparada se han realizado estudios descriptivos entre los componentes del esqueleto axial y
apendicular de las diferentes especies. Aversi-Ferreira (2009),
ha propuesto un nuevo mtodo estadstico para la comparacin entre las muestras de las estructuras de la misma especies y entre diferentes especies para suplir la falta de un mtodo especfico para el trabajo estadstico comparativo que sera de inters utilizar en futuras investigaciones.

OLIVARES, R.; ROJAS, M. Axial and Appendicular Skeleton of Vertebrates. Int. J. Morphol., 31(2):378-387, 2013.
SUMMARY: The first components of the dorsal vertebrae, were arches (neural and interneural) and ventral (haemal and
interhemal) that relied on the notochord, the next step was the formation of two centers (intercentro and pleurocentro), which served to
fix and support the arches. Many fish have dorsal and ventral ribs. In birds cervical ribs are reduced and vertebrae are fused, the first
thoracic ribs are floating and the majority present processes allowing muscle fixation and reinforce the chest wall. Mammals have ribs
on all thoracic vertebrae, the majority are true. The sternum is a structure of endochondral origin, fish, turtles, snakes and lizards have no
sternum. Airborne fowl are provided with a large sternum prominent ventral keel. Development of the axial skeleton: The notochord and
ventral neural tube express Sonic hedgehog (SHH) that induces the ventromedial portion of somite to become sclerotome and express the
transcription factor Pax-1, which controls the formation of cartilage and bone that constitute the vertebrae. The expression pattern of Hox
genes in vertebrates is what determines which type of vertebral structure is to be formed. The appendicular skeleton comprises the
pectoral girdle consists of dermal and endochondral skeletal elements, holding the pectoral fin and pelvic girdle, consisting only
endochondral elements that sustain pelvic fin. The forelimbs and hindlimbs of tetrapods are built on the same pattern, differing in three
regions: autopod, zeugopod and stylopod. Appendicular skeletal development: Is formed from somatic lateral mesoderm and the apical
ectodermal ridge. The lateral mesoderm receives somatic myotome and dermatome cells to form the outline member.
KEY WORDS: Skeleton; Vertebrae; Ribs; Sternum; Comparative anatomy; Comparative osteology.

REFERENCIAS BIBLIOGRFICAS
Antonelli, M.; Rosas, C. & Rojas, M. Desarrollo de los miembros
en los vertebrados. Int. J. Morphol., 30(4):1512-9, 2012.
Aversi-Ferreira, T. A. A new statistical method for comparative
anatomy. Int. J. Morphol., 27(4):1051-8, 2009.

Cancino, C.; Faras, K.; Lampas, S.; Gonzlez, B. & Cuevas, V.

Descripcin de los complejos estructurales seos en
Helcogrammoides chilensis (Blennioidei: Tripterygiidae) de
la zona central de Chile. Rev. Biol. Mar. Oceanogr., 45, S1:67182, 2010.

Bartolino, V. Skeletal organization of caudal fin in Syngnathus

abaster (Osteichthyes, Syngnathidae). Int. J. Morphol.,
23(4):305-8, 2005.

Castro, S. R.; Bustos-Obregn, E. & Rojas R. M. Vertebral column

deformity and hypoxia in Salmo salar. Int. J. Morphol., 29
(4):1291-5, 2011.

Caldwell, M.W. From fins to limbs to finds: Limb evolution in

fossil marine reptiles. Am. J. Med. Genet., 112:236-49, 2002.

Cohn, M. J. & Tickle, C. Developmental basis of limblessness

and axial patterning in snakes. Nature, 399:474-9, 1999.

386

OLIVARES, R. & ROJAS, M. Esqueleto axial y apendicular de vertebrados. Int. J. Morphol., 31(2):378-387, 2013.

Dyce, K.M.; Sack, W.O. & Wensing, C.J.G. Anatoma Veterinaria. 2

Ed. Buenos Aires, McGraw-Hill Interamericana.1999, 952pp.
Formas, J. R.; Nez, J. J. & Brieva, L.M. Osteologa, taxonoma
y relaciones filogenticas de las ranas del gnero Telmatobufo
(Leptodactylidae). Rev. Chil. Hist. Nat., 74:365-7, 2001.
Formas, J. R.; Nez, J. & Cuevas, C. Identidad de la rana austral
chilena Eupsophus coppengeri (Amphibia, Anura,
Neobatrachia): evidencias morfolgicas, cromosmicas y
moleculares. Rev. Chil. Hist. Nat., 81:3-20, 2008.
Gracian-Negrete, J. M.; Gonzlez-Acosta, A. F.; Gonzlez-Isis.
M.; Ortiz-Galindo, J. L. & Del Moral-Flores, L. F. Osteologa
comparada del esqueleto caudal de Achirus lineatus y Achirus
mazatlanus (Pleuronectiformes:Achiridae). Int. J.
Morphol.,30(2):705-8, 2012.

Direccin para Correspondencia:

Dr. Ricardo Olivares Prez Montt
Departamento de Ciencias Biolgicas Animales
Facultad de Ciencias Veterinarias y Pecuarias
Universidad de Chile
Santiago
CHILE

Email: rolivare@uchile.cl

Recibido : 20-01-2013
Aceptado: 22-02-2013

Handrigan, G. R. & Wassersug, R.J. The metamorphic fate of

supernumerary caudal vertebrae in South Asian litter frog
(Anura: Megophryidae). J. Anat., 211: 271-279, 2007.
Kardong, K.V. Vertebrados, Anatoma Comparada, Funcin, Evolucin. McGraw-Hill Interamericana, Segunda Edicin. 2005,
732pp.
Lucero, S. O.; Buono, M.R.; Castello, H.P. & Junin, M. Anlisis
osteolgico de ejemplares delfn de Fraser (Lagenodelphis
hosei Fraser, 1956) provenientes de la costa de la provincia de
Buenos Aires, Argentina. Rev. Biol. Mar. Oceanogr., 44(1):2334, 2009.
Montenegro, M. A.; Rojas, M. & Domnguez, S. Osteognesis comparativa de los cartlagos secundarios de la clavcula y placas
epifisarias de los huesos largos. Int. J. Morphol., 22(3):201206, 2004.
Romer, A. S. Anatoma Comparada de Vertebrados. 4 ed. Buenos Aires, Interamericana 1973. p425.
Rojas, M. & Montenegro, M.A. Embriognesis del rea clavicular
en la oveja (Ovis aries) y gato (Felis catus). Rev. Chil. Anat.,
12:5-11, 1994.
Rojas, M. & Montenegro, M.A. An anatomical and embryological
study of the clavicle in cats (Felis domesticus) and sheep (Ovis
aries) during the prenatal period. Acta Anat., 154:128-34, 1995.
Segura, V. & Daz de Astarloa, J. M. Anlisis osteolgico de la
saraca Brevoortia aurea (Spix) (Actinopterygii: Clupeidae) en
el Atlntico suroccidental. Rev. Biol. Mar. Oceanogr., 39(2):3752, 2004.
Sadler, T. W. Embriologa Mdica. 11 ed. Wolters Kluwer,
Lippincott Williams & Wilkins 2010, 414 pp.
Wolpert, L. Principios del Desarrollo. 3 ed. Panamericana, Madrid, 2009, 552 pp.

387