Biología y Epidemiología de M.

fijiensis:
implicaciones en el manejo de la Sigatoka negra
V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago.
2015

Mauricio Guzmán
Coordinador de Fitopatología
Dirección de Investigaciones,
CORBANA
 Contenido
• Introducción
• Reproducción de Mf
• Ciclo de vida de Mf
• Aerobiología
• Proceso infeccioso
• Producción de inóculo
• Implicaciones en el manejo
Las enfermedades y patógenos de las manchas
de las hojas del banano
Sigatoka o Raya negra o Mancha
Sigatoka Sigatoka foliar
amarilla negra eumusae

Foto: www.padil.gov.au
Inicios 1990`s en India, Sri Lanka,
1902 en Java (Zimm.)
Malasia, Tailandia y Vietnan
1912-1913 en Viti Levu, Fiji 1963 en Fiji (oficial)
(Carlier et al. 2000, Jones 2000,
(Philpot y Knowles) 1958 en Hawai (Trujillo y Goto) Crous y Mourichon 2002)
Mycosphaerella Mycosphaerella Mycosphaerella
musicola fijiensis eumusae
Pseudocercospora(Jones 2000, Crous y Mourichon 2002, Marín et al. 2003)
Pseudocercospora Pseudocercospora
 Distribución de las Sigatokas del banano

Centro de
origen

Sigatoka negra
(Jones 2000, Sigatoka amarilla
Crous & Mourichon, 2002,
Marín et al., 2003) Mancha foliar eumusae
 Sigatoka negra: mayor
importancia
 Pérdida de área foliar.
 Reducción del tamaño y peso del
racimo (hasta 50%).
 Fruta con pulpa rosada (riesgo de
maduración).
 Maduración prematura en tránsito.
 Costo de su manejo.

V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago.

 1996
4

Sigatoka
amarilla

Dispersión y Distribución de Argentina Paraguay

la Sigatoka negra en
América Latina y el Caribe
 Hongo perfecto

Fase sexual (teleomorfo) Fase asexual (anamorfo)

(Mycosphaerella fijiensis) (Pseudocercospora fijiensis)
V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago. 2015
 Sigatoka negra: prácticamente dos
enfermedades
Duración de la fase asexual
y sexual en condiciones
óptimas para el patógeno.

14 d

25 d Fase asexual
(anamorfo)
(Pseudocercospora
fijiensis)

Fase sexual
Fase sexual
(teleomorfo)
(M.(Mycosphaerella
fijiensis)
fijiensis)
 Conidios:
Salida de conidióforos por
Diseminación por
estoma.
salpique de la lluvia

Pseudocercospora fijiensis
Avanzado

Penetración vía
Inicial estomática.

Sigatoka negra:
14 d policíclica en ambas
fases
FASE ASEXUAL
Lesiones jóvenes

FASE SEXUAL
Germinación y
penetración vía Fertilización de
estomática. tricóginas.

25 d
Lesiones maduras

Ascosporas: liberadas en
presencia de agua y
diseminadas por viento. Mycosphaerella fijiensis

Sigatoka negra: típica Pseudotecios fértiles

 Susceptibilidad de las estructuras de
reproducción de Mf

Conidióforos
Pseudotecios (estructuras
(estructuras blandas),
duras), protegen exponen los
las ascosporas. Fungicidas conidios
-- +

(Mycosphaerella fijiensis) (Pseudocercospora fijiensis)

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 Conidios y ascosporas: emiten tubos germinativos que deben
localizar un estoma para penetrar al interior de la hoja.
No pueden ingresar a través de la epidermis.

st= estomatopodio

Churchill, A.C.L. 2010

Anatomía foliar de la hoja de Grande Naine (Musa AAA) y su
relación con la Sigatoka negra

Característica Abaxial Adaxial

Adaxial Cutícula (µm) 1,11 2,38
(has)
Epidermis (µm) 16,53 20,60
Estomas/mm2 168,2 21,31
Relación estomas
(envés / has) 7,89 : 1

Rodríguez, G. et al. 2009 (Rev. Fac. Agron. U

 M. fijiensis infecta la hoja durante su
desarrollo periodo durante el cual se expone
la superficie abaxial al inóculo

2 4 6 8

La aplicación aérea no es eficiente en las hojas en desarrollo

Anatomía foliar de la hoja de banano Cavendish y su relación
con la Sigatoka negra

Hoja 1 Hoja candela

La deposición de fungicidas en la hoja en desarrollo es muy difícil y

siempre queda mucho tejido sin proteger expuesto a las infecciones por
conidios y/o ascosporas.
 Infecciones por conidios o
ascosporas?......
Indistinguible
s¡
 7.680 – 15.360 ascosporas/lesión
Orozco-Santos 2013

 1.200 conidios/lesión
Los patrones de infección sí se pueden
asociar al tipo de propágulo que los
originó

Condensación
V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago.
 Conidios vs Ascosporas
CONIDIOS ASCOSPORAS
Producidos diariamente en presencia Periódicamente en presencia de lluvia
de rocío.
Producidos en ausencia de lluvia Dependientes de la lluvia
Liberados por el rocío y la lluvia Principalmente por la lluvia
Infección en toda la hoja, tendencia Principalmente apical
basal
Sobreviven 3-4 semanas en la 8 semanas en el pseudotecio
superficie de la hoja
Causan enfermedad en estaciones Poca o ninguna infección en
secas si hay rocío estaciones secas
Diseminados por agua y viento Diseminadas por viento
Distribución de los propágulos en el
dosel

C
o

Ascosporas
n
i
d
i
o
s
Ambos tipos de propágulos (conidios y ascosporas) son capaces de
causar severas epidemias en cultivares susceptibles y en condiciones
ecológicas específicas.

Valle de Ribiera, SP, Brasil

Junio de 2005 (Foto: M. Orozco-
 Dinámica de la producción de conidios y
ascosporas: plátano Falso Cuerno (AAB)

Baja precipitación

28 Millas, CR Gauhl, F. 1989

Trampa Burkard
 Es diferente para cada región de producción.
 Estrechamente relacionada con las condiciones ambientales.
 Su conocimiento ayuda en la planificación de las estrategias de manejo de la enferm
 Dinámica de la producción de ascosporas:
banano Cavendish (AAA)
Muy alta precipitación Muy alta precipitación

Baja Baja
precipitación precipitación

día
día

noche
noche

7 años de evaluaciones: Jun. 1984 – Mayo 1991, Siquirres, CR.

Thal, W. et al. 1992. sin publicar.

Trampa tipo Hirst: 4,3 m altura

 Producción diurna y nocturna de ascosporas
en relación con la lluvia: hora actual

 Lluvia: 0,1 – 0,2 mm fue

suficiente para incrementar los
conteos de esporas.
 Lluvia de 0,1 – 1,0 mm fue
más efectiva en incrementar la
liberación de esporas que
lluvias menores cuando fue
precedido de un periodo seco
de 24 h o más.
 Velocidad del viento, lluvia,
humedad relativa y las
variables de infección fueron
7 años de evaluaciones: Jun. 1984 – Mayo 1991, Siquirres, CR.
Thal, W. et al. 1992. sin publicar.
más importantes en la
regresión: r2 0,67 – 0,78 (día) y
r2: 0.23 – 0.35 (noche).
 Efecto de la mojadura antes de incubar:
% esporulación de lesiones y descarga de
ascosporas
100 160
Esporulación: P> 0,368
90 140
Número de ascosporas: P=

Número de ascosporas
80 0,0327
120
Esporulación (%)

70
60 100
50 80
40 60
30
40
20
10 20

0 0
Sin incubar
Testigo Con incubación
Sin humedad Con incubación
Con humedad
Sin mojadura SinMojadura
mojadura Con mojadura

Esporulaciín
Esporulación Número de ascosporas
 Efecto de la temperatura sobre el
crecimiento del tubo germinativo en
ascosporas
Longitud (micras)
50

40

30

20

10

0
17 18 20 22 24 26 28 30 32 34 35

Temperatura ºC
M. fijiensis M. musicola
8/18/2015 Stover, 1983
 M. fijiensis: hongo heterotálico
Los hongos heterotálicos producen gametos masculinos y femeninos
compatibles en micelios fisiológicamente distintos, al contrario que un
hongo homotálico, que producen gametos masculinos y femeninos
compatibles en un mismo micelio.
En el caso de M. fijiensis el apareamiento sexual está
condicionado por dos grupos de apareamiento: (MAT 1-1 y
MAT 1-2). MAT 1-1 : MAT 1-2
País Referencia
ratio
Ecuador 2 : 1 (81) Bonilla & Chong.
2008
Cuba 1,25 : 1 (9) Leiva et al. 2014
México 1,3 – 2,6 : 1 (100) Manzo-Sánchez et al.
(5 estados 2014
evaluados)

Tres eventos fundamentales:

Plasmogamia: la fusión de dos células haploides de modo que sus

núcleos comparten el mismo citoplasma.

Cariogamia: fusión nuclear para formar una célula diploide.

Meiosis: mediante la cual se producen núcleos haploides

recombinantes.
M. fijiensis: hongo hemibiotrófico

Primeros síntomas:
Final de “Fase biotrófica”
Inicio de “Fase necrotrófica”

Tejido seco y presencia de pseudotecios

Final “Fase necrotrófica”

V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago. 2015

M. fijiensis: hongo hemibiotrófico
Si el tejido se separa del huésped en la fase
biotrófica o necrotrófica inicial las lesiones detienen
su desarrollo y no se completa el ciclo, pero no en
estados avanzados.

Primeros síntomas:
Final de “Fase biotrófica”
Inicio de “Fase necrotrófica”

Tejido seco y presencia de pseudotecios

Final “Fase necrotrófica”

V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago. 2015

 Crecimiento epífito de las hifas de M.
fijiensis
El crecimiento epífito le permite a M. fijienis
colonizar tejido adyacente, lo que resulta en un
rápido desarrollo de síntomas (Stover 1980, Gauhl
1994, Marín et al. 2003).

Churchill, A.C.L. 2010

 Interacción con otros
patógenos:
M. fijiensis : Cordana musae
 Al finalizar la fase necrotrófica las
lesiones de M. fijiensis detienen su
crecimiento; sin embargo, algunas
veces se ensanchan por la asociación
con otros patógenos.
Conidia 11–18 ×
7–10 µm, 1-septo
Cordana
musae
http://www.padil.gov.au/

M. fijiensis

M. fijiensis +
Cordana
musae
 Características de la Sigatoka
Característica
negra M. fijiensis Observaciones

Capacidad de desarrollar Debido al mayor número de

variantes resistentes a fungicidas +++ aplicaciones de sistémicos Mf ha
desarrollado rápidamente
resistencia.
Adaptación relativa al ambiente:
Altas temperaturas + En zonas más secas y más frías
Bajas temperaturas + Mm se adapta mejor. Los plátanos
Alta humedad relativa +++ AAB y bananos de cocción ABB
Baja humedad relativa + casi inmunes a Mm son afectados
Variedades resistentes ++ por Mf.

En zonas por debajo de 600

m s.n.m. Mf desplaza a Mm. Mf se
Agresividad, adaptabilidad y está adaptando a zonas más altas,
+++
capacidad evolutiva se ha detectado por encima de los
1.000 m s.n.m. en Costa Rica y
Colombia.

Adaptado y modificado de Stover 1979

 Conidios:
Salida de conidióforos por
Diseminación por
estoma.
salpique de la lluvia

Pseudocercospora fijiensis
Avanzado

Penetración vía
Inicial estomática.

14 d

FASE ASEXUAL
Lesiones jóvenes

FASE SEXUAL
Germinación y
penetración vía Fertilización del
estomática. tricóginas.

25 d
Lesiones maduras

Ascosporas: liberadas en
presencia de agua y
diseminadas por viento. Mycosphaerella fijiensis
Pseudotecios fértiles
 Alterar el ciclo reproductivo de M. fijiensis
podría conllevar notables beneficios en el
manejo de la Sigatoka negra, pero para esto se
requiere:
 Amplio conocimiento de la biología del patógeno, de la epidemiología
de la enfermedad y de los factores que afectan la esporulación.

 La implementación eficiente de prácticas culturales efectivas para la

reducción de inóculo y que interfieran con el ciclo reproductivo del
hongo.

 Una búsqueda incansable de sustancias o compuestos (sintéticos,

naturales o biológicos) que puedan afectar el proceso de reproducción
y/o con efecto anti-esporulante.

 La selección de la sustancia o compuesto ideal: buen perfil toxicológico

y ambiental, efectivo a bajas dosis, baja fitotoxicidad, compatible con
fungicidas, disponible y de bajo costo.
Importancia relativa de la deshoja
fitosanitaria:
con aplicaciones regulares de fungicidas

Guzmán, M & Villalta, R. 2005

 Colombia: poda temprana de las
puntas de hojas 3-5

Martínez-Acosta et al. 2006

V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago. 2015

 Costa Rica: defoliación controlada o poda
temprana de hojas a floración: ¿En qué
consiste?

Hojas eliminadas aparentemente san

Antes
Despué
s
Eliminar en plantas recién florecidas 3-4
hojas más viejas. Dejar mínimo 8 hojas por
planta. Lesiones inmaduras en desarrollo activo

3 hojas * 50 plantas/ha/sem * 52 sem * 250 ha plantación = 1.950.000 hojas/año

Validación comercial de la defoliación
controlada
Finca San Pablo: plantación de 285 ha

Inicio de la práctica
Sem. 21 - 2009
 Validación comercial de la defoliación
controlada
Finca San Pablo: plantación de 285 ha
10

9
Hojas/planta 11 semanas

7
Año
6
Aceite L/ha Costo Ciclos
$/ha (sistémicos)
5
2008 280 1.754 52 (27)
2009
4 369 2.234 54 (26)
Inicio de la práctica
2010 329 2.115 Sem. 50
21 (25)
- 2009
3
2011 182 1.652 49 (12)
2
2012 143 1.703 51 (12)
1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37 39 41 43 45 47 49 51 53
2013 209 Semana del53
1.655 año(12)

2008 2009 2010 2011 2012 2013 2014

 México: manejo de hojarasca

Aplicación de una
solución de urea al
10%

Foto: M. Orozco-Santos
 Costa Rica: apilamiento y superposición de los
rastrojos de deshoja y cosecha:
Obj. Reducir superficie de esporulación

Siembra en hexágonos:
27 – 32 % del área cubierta de
Sistema tradicional: rastrojos
> 85 % del área cubierta de rastrojos Permite aplicación de
descomponedores y anti-
esporulantes

V Reunión Técnica Bananera de Colombia, Santa Marta, Ago. 2015

Lesiones maduras: la esporulación continúa en el suelo

45 días

Gauhl 1989
Villalta y Guzmán 2005
Orozco-Santos et al. 2008
Aplicación de anti-esporulantes al tejido
en el suelo
Sí aplicar

No aplicar

 Pueden contribuir sustancialmente a la reducción de inóculo

interno.
 Solo dirigir la aplicación al tejido con lesiones.
 El tejido con lesiones esporulantes debe quedar bien cubierto y
Efecto anti-esporulante de la urea:
condiciones de campo

 Poco efecto
residual.

 Requiere
aplicaciones
repetidas.

 Bajo o nulo efecto

aplicada vía aérea
al follaje.

 Bbaja fitotoxicidad,
compatible con
fungicidas,
fertilizante.
 Esporulación Haz vs Envés
Porcentaje de lesiones que esporulan

Plantación comercial con tratamiento de fungicidas

Exp. 1 Exp. 2 Exp. 3

Mayo-junio Junio-julio Agosto-setiembre

Trat
Envés Haz P> F Envés Haz P> F Envés Haz P> F

Con urea 18,6 15,7 0,6538 2,9 10,0 0,0849 7,1 18,6 0,0434

Sin urea 22,9 34,3 0,1345 17,1 21,4 0,5205 25,7 50,7 0,0024

P> F 0,5316 0,0112 0,0048 0,0632 0,0030 <0,0001

Guzmán, M. & Villalta, R. 2008

 Efecto anti-esporulante de diferentes
compuestos:
en condiciones de campo
P<0,0001 P<0,0001
100
90
P<0,0001
80
Esporulación (%)

70
60
50
40
30
20
10
0
Día 1 Día 6 Día 9
Días después de la aplicación

Testigo Urea Ac. acético

Ac. cítrico Cian. cálcica
Todos los compuestos al 10% de concentración
 Efecto anti-esporulante de diferentes compuestos:
en condiciones de campo
% germinación y descarga de ascosporas
P<0,0025
100 7000

Total de ascosporas descargadas

6000
95
5000
Germinación (%)

90
4000

3000
85

2000
80
1000

75 0
Testigo Urea Ac. Ac. Cian. Testigo Urea Ac. Ac. Cian. Testigo Urea Ac. Ac. Cian.
acético cítrico cálcica acético cítrico cálcica acético cítrico cálcica
Día 1 Día 6 Día 9

Germinación (%) Total de ascosporas descargadas

 Efecto anti-esporulante de ácidos
orgánicos
24 h post tratamiento de las Fitotoxicidad 24 h post aplicación por
lesiones el haz de la hoja 1

100
90 % esporulación
80
70
60
60
48
50
40
30 24
20 12
10
0
Testigo Urea 10% Compuesto Ácido acético
AP 10% 10%
 Efecto del método de control de malezas y de la
cobertura del suelo en la infección de la Sigatoka
negra
Variable de infección
Tratamiento IND a la cosecha

I. Ciclo II. Ciclo III. Ciclo

Control de malezas con herbicida
64,5b 45,7b 43,1b
Control de malezas manual, con la
rodaja limpia 66,5b 47,5b 44,8b

Sin control de malezas, con la

rodaja limpia 62,9b 50,0ab 49,4a

Sin control de malezas, con la

rodaja enmalezada 72,0a 54,1a 50,7a

P> F 0,0056 0,0315 0,0077

Conservación del suelo
Diversidad microbiológica
 Análisis final y Conclusiones
 La Sigatoka negra continúa desafiando la
sostenibilidad de la industria bananera en LAC y no se
vislumbran soluciones efectivas en el corto o mediano
plazo.

 En tanto sigamos dependiendo de clones de banano y

plátano altamente susceptibles a la enfermedad la
batalla continuará: a un alto costo, riesgo ambiental y
a la salud.

 “No hay balas de plata” (L. Pérez). Por lo tanto

debemos adoptar decididamente el concepto de
 Análisis final y Conclusiones
• Retomar (por que lo hemos abandonado) los estudios
sobre la biología de Mf y epidemiología de la Sigatoka
negra, como bases para el desarrollo de las
estrategias de manejo.

• Profundizar en los estudios de la interacción patógeno

– hospedero, ya que en conjunto con la biología de
poblaciones y la epidemiología podrían brindar
nuevas luces para el manejo efectivo de la
enfermedad.

• Gracias por su atención