Bol.Soc.Bot.Méx.

86: 53-64 (2010) TAXONOMÍA Y FLORÍSTICA

DELIMITACIÓN DE NEOBUXBAUMIA MEZCALAENSIS

Y N. MULTIAREOLATA (CACTACEAE) CON BASE EN
ANÁLISIS MULTIVARIADOS

GABRIEL ARROYO-COSULTCHI1, TERESA TERRAZAS2, 4, SALVADOR ARIAS3 Y LAURO LÓPEZ-MATA1

1
Programa en Botánica, Colegio de Postgraduados.
2
Departamento de Botánica, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México.
3
Jardín Botánico, Instituto de Biología, Universidad Nacional Autónoma de México.
4
Autor para la correspondencia: tterrazas@ibiologia.unam.mx

Resumen: Neobuxbaumia mezcalaensis y N. multiareolata son taxones pobremente deinidos, donde la segunda especie fue
descrita originalmente como variedad de la primera. Aunque varias propuestas de clasiicación señalan que son especies indepen-
dientes, existe aún controversia sobre su estatus taxonómico. Nuestra hipótesis de trabajo es que existen caracteres morfológicos
que permiten la delimitación inequívoca de N. mezcalaensis y N. multiareolata. Para probarla, se realizaron análisis multivariados,
con un total de 15 poblaciones, y como grupos para comparación también se analizaron representantes de especies relacionadas
tales como N. squamulosa y de N. polylopha. Los resultados permiten reconocer que no existen fenotipos intermedios y que
los individuos de las poblaciones analizadas se clasiican en sus respectivas especies. Se encontró que el tamaño y forma de la
aréola, longitud de la espina central y patrón de distribución de las espinas radiales junto con otros cuatro caracteres referidos por
autores previos, permiten diferenciar claramente a N. mezcalaensis de N. multiareolata. Con base en este cúmulo de evidencias
proponemos que ambas especies pertenecen a taxones inequívocamente independientes.
Palabras claves: análisis discriminante canónico, cactáceas columnares, morfometría, espinas radiales.

Abstract: Neobuxbaumia multiareolata and N. mezcalaensis are taxa poorly deined, despite the second species was described
originally as a variety of irst. Although several classiication proposals indicate that they represent different species, in the most
recent cacti classiication, both are considered a single species. The working hypothesis is that there are morphological characters
that allow to separating N. mezcalaensis and N. multiareolata. Multivariate analyses were performed, with a total of 15 popula-
tions, to test if a boundary between N. mezcalaensis and N. multiareolata exists, and to compare the morphological characters
with those of N. squamulosa and N. polylopha. The results allowed recognizing that intermediate phenotypes do not exist and that
individuals of each analyzed populations were classiied in their respective species. The areole size and form, central spine length
and distribution pattern of the radial spines, plus four characters mentioned previously by other authors, allowed to differentiate N.
mezcalaensis from N. multiareolata. Based on these evidences we propose that they represent independent species.
Keywords: Canonical discriminant analysis, columnar cacti, morphometrics, radial spines.

L os análisis multivariados han demostrado su utilidad para

el reconocimiento de especies con amplia variación mor-
fológica o pertenecientes a complejos de especies, en diver-
1987; Chamberland, 1997; Baker y Johnson, 2000; Aguilar-
Morales, 2004; Schmalzen et al., 2004; Baker, 2006; Mu-
ñoz-Urias et al., 2008). Más recientemente, se han utilizado
sas familias de plantas (González-Andrés y Ortiz, 1996; Le- también para reconocer la variación morfológica generada
vin, 1998; Kephart et al., 1999; Henderson, 2002; Janovec durante el proceso de domesticación de varios miembros de
y Harrison, 2002; De Luna y Gómez-Velasco, 2008). Los esta familia (Casas et al., 1999; Cruz y Casas, 2002; Are-
estudios donde los análisis multivariados han sido una he- llano y Casas, 2003; Grimaldo et al., 2007). Este tipo de
rramienta para resolver complejos de especies en la familia análisis permite reconocer si la variación dentro de un taxón
Cactaceae son escasos pero contundentes (Baker y Pinkava, forma grupos discretos con lo cual se argumenta sobre el

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reconocimiento de especies o categorías infraespecíicas. yac, Puebla; N. mezcalaensis var. mezcalaensis para las po-
El género Neobuxbaumia Backeb. (Cactaceae) se distri- blaciones del río Mezcala, Guerrero y N. mezcalaensis var.
buye en el bosque tropical caducifolio y el matorral xeróilo multiareolata (E.Y. Dawson) E.Y. Dawson para la pobla-
de la Depresión del Balsas, el Valle de Tehuacán-Cuicatlán, ción de Acahuizotla, Guerrero. Bravo-Hollis et al. (1972)
la vertiente del Pacíico y la vertiente del Golfo de México propusieron que N. mezcalaensis var. multiareolata sea con-
(Bravo-Hollis, 1978). Neobuxbaumia no se reconoce como siderada a nivel de especie por presentar lores más cortas,
un grupo monoilético en análisis ilogenéticos con datos pericarpelo globoso, escamas con margen eroso a ciliado,
moleculares; sin embargo, forma parte de un clado con Ce- frutos más grandes y redondeados y semillas más grandes,
phalocereus y Pseudomitrocereus (grupo Cephalocereus) con el nombre N. multiareolata (E.Y. Dawson) Bravo, Sche-
(Arias et al., 2003). El género como tradicionalmente se ha invar & Sánchez-Mej. En la propuesta de clasiicación clá-
deinido comprende plantas columnares monopódicas o con sica más reciente para cactáceas, Hunt (2006) no reconoce
ramiicación de escasa a profusa, tallos cilíndricos con pocas a este taxón como especie independiente, por lo que la trata
o numerosas costillas; lores tubular-campanuladas o tubu- como una subespecie de N. mezcalaensis. Aunque no pre-
lar-infundibuliformes, nocturnas; frutos ovoides con espi- senta estudio o evidencias para sustentar su propuesta, es
nas, restos de perianto persistentes, dehiscencia vertical en probable que sólo se base en el hábito columnar simple que
forma de estrella y pulpa blanca y semi-seca; semillas largas comparten. Por lo tanto, el problema de su diferenciación
a muy largas, de color negro o café oscuro, lustrosas, lisas taxonómica está pendiente de resolverse ya que no existe
y con quilla (Bravo-Hollis, 1978; Barthlott y Hunt, 1993; evaluación que permita deinir claramente si N. mezcalaen-
Anderson, 2001; Arroyo-Cosultchi et al., 2007). Además sis y N. multiareolata corresponden a taxones diferentes o
de los trabajos taxonómicos realizados en varias especies bien a una sola especie. Con base en estos antecedentes,
de este género (Bravo-Hollis, 1932; Dawson, 1948, 1952; nuestra hipótesis de trabajo fue que existen caracteres mor-
Bravo-Hollis et al., 1970, 1971 a y b, 1972; Bravo-Hollis, fológicos cuantitativos y cualitativos de estructuras vegeta-
1978; Scheinvar y Sánchez-Mejorada, 1990; Lau, 1994; tivas y reproductivas que permiten diferenciar inequívoca-
Flores-Ortiz, 2004), también se han estudiado aspectos de su mente a N. mezcalaensis de N. multiareolata. En el contexto
anatomía (Terrazas, 2000; Loza-Cornejo y Terrazas, 2003; particular de la ilogenia de cactáceas columnares de Norte
Fuentes-Pérez, 2004; Evans, 2005), ecología (Valiente-Ba- América (Pachycereeae), Neobuxbaumia es un género don-
nuet et al., 1996, 1997; Esparza-Olguín et al., 2002, 2005; de la delimitación de algunas de sus especies no está cla-
Godínez-Alvarez y Valiente-Banuet, 2004; Ramírez-Padilla ramente deinida (Arias et al., 2003). Los objetivos de esta
y Valverde, 2005; Ruedas et al., 2006; Loza-Cornejo et al., investigación son establecer si N. mezcalaensis y N. multia-
2008), genética (Rivera-Montoya, 2003) y quimotaxonomía reolata son especies independientes mediante el empleo de
(Flores-Ortiz et al., 2003). técnicas estadísticas de análisis multivariados e identiicar
El número de especies que conforman Neobuxbaumia caracteres que permitan reconocerlas en el campo; así como
varía de ocho a nueve y dos subespecies (Hunt, 1999; An- compararlas con N. squamulosa también segregada de N.
derson, 2001; Guzmán-Cruz et al., 2003; Hunt, 2006). Bra- mezcalaensis y con N. polylopha (DC.) Backeb, especie que
vo-Hollis (1978) menciona que N. mezcalaensis (Bravo) nunca ha sido confundida con ninguna de las anteriores.
Backeb., es la especie con mayor variación morfológica y
de más amplia distribución del género, ya que se distribu- Materiales y métodos
ye desde Jalisco hasta Oaxaca (Guzmán-Cruz et al., 2003).
Bravo-Hollis (1978) observó en una población entre la ciu- Obtención de datos. Con base en la revisión de ejemplares
dad de Colima y Armería individuos columnares con esca- de herbario depositados en MEXU se planeó una recolecta
mas papiráceas, largamente triangulares y acuminadas en la en 15 poblaciones de Neobuxbaumia (Cuadro 1, Apéndice
lor, pero no observó el fruto y mantuvo su identidad como I). En estas poblaciones se seleccionaron y marcaron 20 in-
N. mezcalaensis. Años más tarde, Scheinvar y Sánchez-Me- dividuos reproductivos por población, excepto en La Huer-
jorada (1990) con base en un mayor número de colectas en ta, Jalisco donde los individuos son menos de diez. A cada
los estados de Colima, Guerrero y Michoacán, la describie- individuo se le midió la altura y el diámetro del tallo a la
ron como una nueva especie, Neobuxbaumia squamulosa altura del pecho (dap), el número de costillas a la altura del
Scheinvar & Sánchez-Mej., por presentar tallos ramiicados pecho; así como diez mediciones por individuo de: grosor
y escamas papiráceas en las lores y frutos, rasgos que la y profundidad de las costillas, distancia entre costillas, dis-
diferencian de N. mezcalaensis. tancia interareolar y la longitud y anchura de aréolas. Dado
Dawson (1952) reconoció tres variedades en Neobuxbau- que las características de las espinas son importantes para
mia mezcalaensis, con base en la altura y diámetro del tallo, distinguir entre taxones (Buxbaum, 1950), se cuantiicó el
distancia interareolar y la altura de la costilla. Con estos ca- número y longitud de las espinas centrales y radiales de cin-
racteres propuso los epítetos N. mezcalaensis var. robusta co aréolas por individuo. Además se diseñó un método para
(E.Y. Dawson) E.Y. Dawson para la población del Río Ato- registrar la posición angular de las espinas radiales siguien-

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Cuadro 1. Localización geográfica de las poblaciones estudiadas de Neobuxbaumia y su identificación (id). Los ejemplares colectados como
respaldo fueron depositados en los herbarios CHAPA y MEXU.

Especie - Localidad Colector y número Id Latitud Longitud Altitud

(N) (O) (m s.n.m.)

N. mezcalaensis
Las Estacas, Mor. G.Arroyo 26 a 18º43’ 99º06’ 945
Colonia San Martín, Pue. G.Arroyo 27 b 18º19’ 97º38’ 1,896
Santiago Chazumba, Oax. G.Arroyo 28 c 18º10’ 97º40’ 1,700
Petlalcingo, Pue. G.Arroyo 30 d 18º06’ 97º57’ 1,380
Atenango del Río, Gro. G.Arroyo 20A e 18º07’ 99º05’ 638
Mezcala, Gro. G.Arroyo 16 f 17º55´ 99º35´ 486
Casa Verde, Gro. G.Arroyo 17 g 17º48’ 99º33’ 742
Xochipala, Gro. G.Arroyo 15A h 17º47’ 99º37’ 884
Zumpango del Río, Gro. G.Arroyo 29 i 17º35’ 99º30’ 1,092

N. multiareolata
Tierra Colorada, Gro. G.Arroyo 8 j 17º10’ 99º35’ 450
La Venta, Gro. G.Arroyo 30 k 17º08’ 99º31’ 192

N. polylopha
Almolón, Hgo. G.Arroyo 25 l 20º44’ 98º48’ 960
Chilaco, Hgo. G.Arroyo 22 m 20º40’ 98º48’ 1,290

N. squamulosa
El Aguacate, Gro. G.Arroyo 15 n 18º37’ 100º41’ 638
La Huerta, Jal. G.Arroyo 24 o 19º21’ 104º42’ 340

do un sentido dextrógiro a partir de las 12 (12, 01, 02, 03, midieron diez y nueve caracteres de las lores y ocho de los
etc.). Su posición se determinó según la hora y un intervalo frutos con un calibrador electrónico Serie 500 o por conteo
de 30’ entre horas (12:00, 12:30, 01:00, 01:30, etc.). Con directo. De 4 a 5 mediciones fueron obtenidas para los si-
base en los valores de las frecuencias por posición angular guientes caracteres de la lor: longitud del podario del tubo,
se asignaron tres tipos para la disposición de las espinas ra- anchura del podario del tubo, longitud del podario del peri-
diales (Figura 1). carpelo, del ilamento interno, del ilamento externo, del ló-
Se recolectaron de 3 a 5 lores y frutos por individuo y bulo del estigma, anchura del lóbulo y longitud de la escama
se preservaron en glicerina-alcohol etílico-agua (1:1:1). Se del tubo y para los caracteres del fruto: longitud de la espina

Cuadro 2. Caracteres cualitativos usados en el análisis de similitud de las cuatro especies de Neobuxbaumia.

Carácter 0 1 2

1 Hábito columnar ramificado

2 Tonalidad del color verde del tallo limón oscuro grisáceo
3 Sección transversal de costilla joven triangular aguda triangular redonda
4 Depresión interareolar ausente presente
5 Tricomas persistentes en la aréola ausente presente
6 Abundancia de tricomas escasa regular
7 Arreglo de las espinas radiales 5-7 3-9 >9
8 Color de espinas radiales blanco-crema amarillo obscuro
9 Forma de la espina central acicular tubulada
10 Disposición de la espina central recta curva
11 Consistencia de las espinas flexible rígida
12 Ubicación de las flores en el tallo longitudinal apical
13 Color de los tépalos blanco-verdoso verde rojizo blanco
14 Nectarios extra florales ausente presente
15 Escamas papiráceas de la flor ausente presente
16 Color del fruto verde claro verde rojizo obscuro

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Figura 1. Diagrama del arreglo de las espinas radiales de las especies de Neobuxbaumia, donde la longitud del vector en rosa indica la
frecuencia de aparición en dicha posición. A. N. mezcalaensis, arreglo 3-9. B. N. multiareolata, arreglo 5-7. C. N. polylopha, arreglo >9.
D. N. squamulosa, arreglo >9.

y longitud y anchura del podario. El resto de los caracte-

res fueron evaluados una sola vez. Además se cuantiicó el
número de lóbulos del estigma en las lores y el número de
aréolas en los frutos por conteo directo y se calculó la rela-
ción longitud/anchura del fruto. Se determinó el volumen
(ml) del fruto por el desplazamiento volumétrico de agua en
un vaso de precipitado de 100 ml.
Se contaron las semillas por fruto y seleccionaron diez
semillas al azar. A cada semilla se le midió la longitud
(mm), anchura (mm) y área (mm2) con un analizador de
imágenes (Image-Pro Plus versión 3.1, Media Cybernetics,
1997) adaptado a un microscopio estereoscópico Olympus
SZ-CTV. Además, se calculó la relación longitud/anchura.
Se reconocieron 16 caracteres cualitativos (Cuadro 2) y 46
cuantitativos (Cuadro 3) para ser usados en los análisis mul-
tivariados.
análisis multivariados. Se calcularon los parámetros de la
estadística descriptiva de 46 caracteres comunes a las cua-
tro especies. Todos los caracteres fueron transformados a
logaritmo natural (caracteres continuos) o raíz cuadrada
(proporciones) con el propósito de mejorar la distribución
Figura 2. Ordenación de las poblaciones de cuatro especies de normal y que sus varianzas sean homogéneas (Johnson y
Neobuxbaumia con base en las dos primeras funciones canónicas Wichern, 1982). Los 46 caracteres cuantitativos fueron so-
del análisis de 46 caracteres morfométricos. Las letras correspon- metidos a un análisis canónico discriminante (ACD) para
den a las poblaciones (ver nombres en el Cuadro 1). identiicar el subconjunto de caracteres que separa a las es-

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Cuadro 3. Análisis discriminante entre las poblaciones de las cuatro pecies. Se aplicó un análisis discriminante clasiicatorio con
especies de Neobuxbaumia con base en variables morfométricas. Los el propósito de corroborar que los individuos están correcta-
caracteres con valores más altos se resaltan con **.
mente asignados a las especies identiicadas por el análisis
Variables CAN 1 CAN 2 CAN 3 canónico discriminante (Johnson y Wichern, 1982). A los
Variación explicada (%) (63.59) (24.45) (11.96)
13 caracteres con los valores de carga más alta en las tres
Eigenvector 153.26 58.91 28.82 primeras funciones canónicas del ACD se les aplicó un aná-
lisis de varianza del modelo general lineal, seguido de un
análisis de comparación de medias de Tukey para detectar
Tallo
Altura de la planta (m) 0.442 0.354 1.681
Diámetro a la altura del pecho (cm) 0.284 0.289 -0.060 diferencias signiicativas entre las especies estudiadas. To-
Número de costillas 0.999** 0.241 0.190 dos los análisis se realizaron con el paquete estadístico SAS
Altura de costilla (cm) 0.059 0.024 0.140 (SAS Institute, 1989).
Grosor de costilla (cm) -0.098 0.028 0.138 Se generó una matriz de datos mixta con 16 caracteres
Distancia entre costillas(cm) 0.309 0.383 0.427 cualitativos (Cuadro 2) y los valores de la media o moda
Distancia entre aréolas (cm) -0.146 0.036 0.373 de los 13 caracteres cuantitativos seleccionados por el ACD
(Cuadro 3) para 15 poblaciones - OTU´s (la matriz se pue-
Longitud de aréola (cm) -5.307** 2.231 0.372
Ancho de aréola (cm) -1.348** -0.589 2.737
Longitud/anchura de aréola -0.873 -1.283 -2.534** de solicitar al primer autor). La matriz se estandarizó en
unidades de desviación estándar con el objeto de mantener
Espina el principio de igual ponderación entre caracteres (Sneath
y Sokal, 1973); con esta matriz se generó la matriz de si-
Número de espinas centrales -0.243 -0.271 0.297
Longitud de espina central (cm) -1.033** -5.704 0.486
Número de espinas radiales 0.110 0.232 0.325 militud entre OTU´s mediante el coeiciente de Distancia
Longitud de espina radiales (cm) -0.007 -0.050 0.008 Euclidiana. Este coeiciente conceptualiza la distancia entre
dos vectores en el hiperespacio deinido por el total de ca-
racteres (Sneath y Sokal, 1973). Como algoritmo de amal-
Flor
Longitud total de la flor (cm) -1.261** 0.877 0.937
Anchura flor (cm) 0.199 0.658 -0.246 gamiento se usó el promedio no ponderado de los pares de
Longitud pericarpelo (cm) 0.179 0.107 0.113 grupos UPGMA-unweighted pair-group average-, porque
Longitud podario del tubo (cm) 0.409 0.596 0.235 introduce poca distorsión en la distancia entre agrupamien-
Anchura podario del tubo (cm) 0.096 -0.207 0.470 tos con respecto a la matriz de similitud (Sneath y Sokal,
Longitud tubo (cm) 0.934** -0.178 0.130 1973; Rohlf, 1997).
Longitud podario del pericarpelo (cm) 0.003 -0.079 -0.204
Longitud filamentos interno (mm) 0.239 -0.739 -0.442
Resultados
Longitud filamentos externos (mm) 0.156 -0.482 -0.308
Longitud estilo (cm) -0.523 -0.152 0.001
Número de lóbulos del estigma 0.054 -0.169 -0.155 análisis discriminantes. Las tres primeras funciones canó-
Longitud lóbulo del estigma (mm) -0.084 0.060 -0.321 nicas explicaron el 100% de la variación total. El cuadro 3
Ancho lóbulo del estigma (mm) -0.028 -0.041 0.445 muestra las 13 variables que presentaron la mayor contri-
Longitud cámara nectarial (mm) -0.067 -0.036 0.613 bución relativa y que contribuyeron signiicativamente a la
Ancho cámara nectarial (mm) -0.021 -0.340 0.035 separación de las cuatro especies (λ de Wilks F = 311.81, P
Longitud ovario (mm) 0.379 -0.176 -0.271
< 0.0001, n = 132). El cuadrado de las distancias de Maha-
Ancho ovario (mm) 0.587 0.080 0.443
Grosor de pared del ovario (mm) 0.005 -0.237 0.283 lanobis entre los centroides de cada par de especies presentó
Longitud escama (mm) -0.979 -5.726** 0.511 diferencias signiicativas (Cuadro 4).
La representación gráica de las dos primeras funciones
canónicas permitió veriicar la deinición de cuatro grupos
Fruto
Longitud fruto (cm) 0.110 -0.103 0.200
Anchura fruto (cm) 0.138 0.594 -0.566 (Figura 2). La función canónica 1 separó en el lado derecho
Longitud/anchura fruto 1.063** -0.096 -0.120 de la gráica a los individuos de las poblaciones de Neobux-
Volumen fruto (ml) 0.186 -0.294 0.356 bamia polylopha y del lado izquierdo a los individuos de
Longitud espina (mm) -0.774 -0.287 -0.355
Longitud podario (mm) -0.084 0.096 -1.153** Cuadro 4. Distancias de Mahalanobis entre los centroides que
Ancho de podario (mm) 0.653 0.231 0.718 mostraron diferencias estadísticamente significativas (P<0.001).
Número de aréolas -0.425 -0.564 0.563
Número de semillas 0.205 -0.218 -0.650 Neobuxbamia Neobuxbamia Neobuxbamia Neobuxbamia
mezcalaensis multiareolata polylopha squamulosa
Semilla
N. multiareolata 177.45 --
Longitud de semilla (mm) 2.250** -2.110 -4.148
Anchura de semilla (mm) 0.921 0.042 -0.880
N. polylopha 700.52 328.05 -- --
Longitud/anchura semilla -3.458** 2.039 5.149
Área de semilla (mm2) -3.042** 1.126 3.098 N. squamulosa 334.63 265.06 313.10 --

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Cuadro 5. Porcentaje y número individuos (paréntesis) clasificados correctamente por el análisis clasificatorio discriminante para las cuatro
especies de Neobuxbamia estudiadas.

Neobuxbamia Neobuxbamia Neobuxbamia Neobuxbamia Total

mezcalaensis multiareolata polylopha squamulosa

N. mezcalaensis 100 (160) 0 (0) 0 (0) 0 (0) 100 (160)

N. multiareolata 0 (0) 100 (40) 0 (0) 0 (0) 100 (40)
N. polylopha 0 (0) 0 (0) 100 (40) 0 (0) 100 (40)
N. squamulosa 0 (0) 0 (0) 0 (0) 100 (20) 100 (20)

N. mezcalaensis y N. multiareolata. La función canónica 2 gitud y área de la semilla en comparación con las otras tres
permitió separar a los individuos de N. squamulosa de las especies, así como los valores más bajos para la longitud
otras tres especies. de escama de la lor (Cuadro 6). Santiago Chazumba fue la
El análisis discriminante clasiicatorio mostró que el población más diferente de las nueve estudiadas de N. mez-
100% de los individuos se clasiicaron correctamente en sus calaensis (Figuras 3, 4A), ya que posee los individuos con
respectivas especies (Cuadro 5). El análisis de varianza de- los valores más altos para número de costillas (18), tamaño
tecto diferencias para los 13 caracteres (P ≤ 0.0001), pero de aréola (0.63 cm × 0.55 cm), longitud de la espina central
sólo entre algunos pares de especies (Cuadro 6). (2.71 cm), de la semilla (4.53 mm), relación longitud/an-
chura de semilla (1.57) y área de la semilla (8.90 mm2) y
Fenograma. El fenograma (Figura 3) corroboró los resulta- los valores más bajos para la longitud de la lor (4.00 cm)
dos del análisis canónico discriminante. La separación entre y del tubo (2.83 cm), en comparación con el resto de las
las poblaciones correspondientes a Neobuxbaumia mezca- poblaciones.
laensis y N. multiareolata se da a un nivel de corte superior a El segundo grupo está formado por las poblaciones de
1.50 (Figura 3). El primer grupo incluyó las nueve poblacio- Neobuxbaumia multiareolata (Figura 3). Los individuos de
nes de N. mezcalaensis. Los individuos de estas poblaciones estas poblaciones presentaron una cantidad de tricomas re-
tienen en común los siguientes caracteres: costillas jóvenes gular en las aréolas jóvenes, espinas radiales con distribu-
triangulares agudas, color de tallo verde limón, tricomas en ción 5-7 (Figura 1B), los valores más bajos para la longitud
las aréolas jóvenes, espinas radiales con distribución 3-9 de la lor, del tubo y la relación longitud/anchura de fruto
(Figura 1A), color blanco-amarillento de las espinas radia- (Cuadro 6). Las poblaciones de N. squamulosa se separaron
les y color de lor blanco-verdoso; los valores más altos para por tener tallos que ramiican de color verde grisáceo, lo-
tamaño de aréola, relación longitud/anchura de fruto, lon- res blancas con escamas papiráceas de 4.7 mm de longitud;

Figura 3. Fenograma para las 15 poblaciones de Neobuxbamia con el coeiciente de distancia euclidiana y UPGMA . Las letras correspon-
den a las poblaciones (ver nombres en el Cuadro 1).

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Cuadro 6. Diferencias significativas para 13 caracteres cuantitativos en orden de importancia en el ACD. Letras diferentes indican diferencias
significativas (Tukey, P < 0.05).

Neobuxbamia Neobuxbamia Neobuxbamia Neobuxbamia

mezcalaensis multiareolata polylopha squamulosa

Número de costillas 16±0.09a 20±0.15b 33±0.74c 15±0.18a

Longitud de aréola (cm) 0.46±0.01a 0.37±0.01b 0.26±0.01c 40±0.02ab
Ancho de aréola (cm) 0.40±0.01a 0.32±0.009b 0.19±0.00c 42±0.05ab
Longitud de espina central (cm) 1.65±0.05ab 1.42±0.04a 1.79±0.11b 1.39±0.03a
Longitud total de la flor (cm) 4.44±0.04a 2.98±0.02b 4.63±0.08a 3.94±0.04a
Longitud tubo (cm) 3.23±0.04a 2.22±0.02b 3.47±0.01c 2.84±0.61d
Relación longitud/anchura fruto 1.43±0.02a 1.04±0.02b 1.25±0.02c 1.17±0.01bc
Longitud de semilla (mm) 3.78±0.03a 3.25±0.02a 2.68±0.04b 2.78±0.01b
Relación longitud/anchura semilla 1.35±0.009a 1.21±0.01b 1.45±0.04c 1.29±0.01ab
Área de semilla (mm2) 8.94±0.10a 6.56±0.08b 4.01±0.05c 4.86±0.02d
Longitud escama de la flor (mm) 1.2± - - 4.7±0.01
Longitud/anchura de aréola 1.16±0.01a 1.17±0.01a 1.43±0.04b 0.95±0.06c
Longitud podario del fruto (mm) 0.97±0.01a 1.18±0.01b 1.52±0.04c 1.04±0.04ab

mientras que las poblaciones de N. polylopha se agrupan ductivas y se evitará su confusión en el campo.
por presentar nectarios extralorales y carecer de espinas en El fenograma conirmó la separación de las cuatro es-
los frutos, así como por presentar los valores más altos para pecies mediante un conjunto de caracteres cualitativos y
número de costillas, relación longitud/anchura de aréola, cuantitativos. Es importante resaltar que Neobuxbaumia
longitud de lor, del podario del fruto y los valores más bajos multiareolata y N. polylopha resultan más similares mor-
tamaño de aréola, de longitud la semilla, y área de semilla fológicamente que la primera con N. mezcalaensis. La si-
(Cuadro 6). militud morfológica de las dos primeras especies apoya la
propuesta de que son especies hermanas como ya se había
Discusión sugerido en un análisis ilogenético con base en caracteres
estructurales (Arias y Terrazas, 2006).
Los resultados del ACD permitieron reconocer a las cuatro Neobuxbaumia squamulosa es claramente distintiva de
especies, a partir de 13 caracteres cuantitativos. Adicional- las otras especies aquí estudiadas por la presencia de sus ta-
mente un análisis discriminante conirmó que el 100% de llos ramiicados de color verde grisáceo, el patrón de distri-
los individuos se clasiicaron correctamente en sus respec- bución de las espinas radiales > 9, la longitud de las escamas
tivas especies. Ambos resultados muestran que no hay fe- de la lor de 4.7 mm y su consistencia papirácea tanto en las
notipos intermedios y que, con base en los caracteres mor- lores como en los frutos. Estos caracteres permitieron reco-
fométricos, no hay evidencia suiciente de la existencia de nocer que la población de La Huerta, Jalisco pertenece a N.
subespecies o variedades. En otros estudios con cactáceas, squamulosa y no a N. mezcalaensis como lo señalan Espar-
las evidencias morfométricas tampoco apoyan el reconoci- za-Olguín et al. (2002, 2005) y Guzmán et al. (2003). Con
miento de categorías infraespecíicas como fue el caso de base en estos resultados, la distribución de N. mezcalaensis
astrophytum ornatum (Arias-Montes, 1989), Coryphantha queda restringida a la Depresión del Balsas y al Valle de
rubustispina (Schmalzen et al., 2004), escobaria guadalu- Tehuacán-Cuicatlán, siempre a altitudes superiores a los
pensis (Baker y Johnson, 2000), Opuntia cantabrigiensis 450 m. Seguramente la altitud y los parámetros ambientales
(Muñoz-Urias et al., 2008) y Stenocereus dumortieri (Agui- asociados a ella juegan o jugaron un papel importante en la
lar-Morales, 2004). diferenciación de estas especies.
Los 13 caracteres morfométricos con los valores de carga La población de Santiago Chazumba es la más disímil
más altos en las tres funciones canónicas permiten discri- entre las poblaciones de Neobuxbaumia mezcalaensis y
minar entre las especies estudiadas, por lo que pueden con- podría interpretarse como una forma geográica. No se re-
siderarse en su conjunto como diagnósticos. Es importante conoce como variedad o subespecie de la misma, ya que
resaltar que el tamaño y forma de la aréola, el tamaño de encontramos que los individuos de esta población son muy
la espina central y el patrón de distribución de las espinas variables en sus caracteres vegetativos y no se separan en
radiales permiten separar a Neobuxbaumia mezcalaensis de la representación gráica del ACD. Tampoco los caracteres
N. multiareolata, por lo que estos caracteres por sí solos, morfológicos que la distinguen corresponden a los señala-
ayudarán a reconocerlas en ausencia de estructuras repro- dos por Dawson (1948) para N. mezcalaensis var. robusta,

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 GABRIEL ARROyO-COsuLtCHI, tEREsA tERRAzAs, sALVADOR ARIAs y LAuRO LóPEz-MAtA

RA(=Río Atoyac) = > 12 m altura y P = 26.1 cm, 17.2-42.3

cm, RA = 39.1 cm dap), la distancia interareolar (P = 1.81
cm, 1.00-3.05 cm, RA = 2.0-2.5 cm) y la altura de la costilla
(P = 1.51 cm, 1.00-3.34 cm, RA = > 2.5 cm). Sin embargo,
todos los valores caen dentro de la amplitud encontrada para
Petlalcingo y de la registrada para la especie. La población
de Tierra Colorada (TC) se localiza a 18 km de la población
de Acahuizotla de la cual Dawson (1948, 1952) propuso a
N. mezcalaensis var. multiareolata. Esta última población
se encuentra a 30 km de la población de Zumpango del Río
(ZR), la cual es la población más meridional reportada para
N. mezcalaensis (Figura 4B). Los tres caracteres (tamaño de
los individuos (TC = 3.74 ± 0.08 m, ZR = 7.21 ± 0.10 m), la
distancia interareolar (TC = 1.23 ± 0.01 cm, ZR = 1.64 ± 0.02
cm) y la altura de la costilla (TC = 0.86 ± 0.02 cm, ZR = 0.55
± 0.02), utilizados por Dawson para reconocer a la variedad
no se yuxtaponen. A las poblaciones de N. mezcalaensis no
se les encuentra en simpatría con las poblaciones de N. mul-
tiareolata (Figura 4B). En síntesis, la amplitud de variación
encontrada en N. mezcalaensis para sus caracteres morfoló-
gicos es amplia y continua, en especial para el tamaño de la
planta (altura 2-12 m, χ = 6 m; dap 12.5-42.4 cm, χ = 21.5
cm), la distancia interareolar (0.86-3.05 cm, χ = 1.8 cm)
y la altura de la costilla (1.00-3.3, χ = 1.13 cm). Esta am-
plitud engloba a la variación registrada por Dawson (1948)
para sus tres variedades: N. mezcalaensis var. mezcalaensis,
N. mezcalaensis var. multiareolata y N. mezcalaensis var.
robusta. Ninguno de estos cuatro caracteres fue resaltado
por los análisis practicados para diferenciar a las especies
estudiadas.
Con base en los resultados de esta investigación se apo-
ya el reconocimiento de Neobuxbaumia mezcalaensis y de
N. multiareolata como entidades independientes como ya
habían señalado otros autores (Bravo-Hollis et al., 1972;
Figura 4. Localización de los sitios colectados de Neobuxbamia Bravo-Hollis, 1978; Anderson, 2001; Guzmán et al., 2003;
mezcalaensis y N. multiareolata. A. N. mezcalaensis. Triángulo = Flores-Ortiz, 2004). Los análisis estadísticos aquí realizados
corroboran que la cantidad de tricomas, la longitud de la lor
colectas en este trabajo, circulo = población tipo “Río Mezcala”
y del tubo, así como el tamaño de las semillas son impor-
colectada por Bravo (N. mezcalaensis var. mezcalaensis), cuadra-
do = población “Río Atoyac” colecta por Dawson (N. mezcalaensis
var. robusta). B. N. multiareolata. Circulo = poblaciones de N. mez- tantes para apoyar la separación de estas especies. Además,
calaensis, triángulo = poblaciones colectadas de N. multiareolata se incorporaron por primera vez para segregar a estos dos
de este trabajo, cuadrado = población de “Acahuizotla” colectada taxones, el tamaño de la aréola, el patrón de distribución de
por Dawson (N. mezcalaensis var. multiareolata). las espinas radiales en la aréola, el tamaño de la espina cen-
tral, de la escama de la lor, del podario del fruto, la relación
longitud/anchura de fruto (forma del fruto) y la forma y área
seguramente porque únicamente muestreo una población de la semilla. En consecuencia, nuestros resultados no apo-
por taxón. Además, la población de Petlalcingo fue más yan la propuesta de Dawson (1948, 1952) de reconocer tres
similar en caracteres vegetativos con las poblaciones de variedades dentro de N. mezcalaensis, como tampoco la de
Puebla y Morelos. Esta población de Petlalcingo se locali- Hunt (2006) de incluir a N. multiareolata y N. mezcalaensis
za a 40 km de la población del Río Atoyac (Puebla), de la en una especie. Por lo tanto aquí se presenta una clave para
cual Dawson (1948, 1952) propuso a N. mezcalaensis var. las cuatro especies de Neobuxbaumia y una lámina (Figura
robusta (Figura 4A). Los valores registrados por Dawson 5) que ilustra aspectos de los tallos, aréolas, lores y fru-
para únicamente cuatro caracteres son mayores a los regis- tos de las especies estudiadas. Concluimos que los análisis
trados para el promedio de Petlalcingo, por ejemplo: para el permitieron encontrar caracteres que no se habían señalado
tamaño de los individuos (P(=Petlalcingo) = 6 m, 3-12 m, como importantes para distinguir estas dos especies, en par-

60
 DELIMItACIóN DE NeOBuxBauMia MezCalaeNSiS y N. MultiareOlata

Figura 5. Tallos, aréolas, lores y frutos de especies de Neobuxbamia. A-D. N. mezcalaensis, E-H. N. multiareolata, I-L. N. polylopha,
M-P. N. squamulosa.

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 GABRIEL ARROyO-COsuLtCHI, tEREsA tERRAzAs, sALVADOR ARIAs y LAuRO LóPEz-MAtA

ticular algunos caracteres vegetativos permitirán su recono- of Pachycereus (Cactaceae, Pachycereeae) based on chloroplast
cimiento en campo sin estructuras reproductivas. El método and nuclear DNA sequences. Systematic Botany 28:547-557.
de análisis de la posición de las espinas radiales y la central Arias S. y Terrazas T. 2006. Análisis cladístico del género Pa-
fue de utilidad pues el patrón de arreglo particular para cada chycereus (Cactaceae) con caracteres morfológicos. Brittonia
especie permitió distinguir gráicamente entre ellas. Al ser un 58:197-216.
Arroyo-Cosultchi G., Terrazas T., Arias S. y López-Mata L. 2007.
método repetible y objetivo de asignar un patrón para cada
Morfología de la semilla de Neobuxbaumia (Cactaceae). Bole-
especie, sugerimos emplearlo en estudios de otras cactáceas. tín de la Sociedad Botánica de México 81:17-25.
Baker M.A. 2006. A new lorally dimorphic hexaploid, echinoce-
Clave para las cuatro especies de Neobuxbaumia reus yavapaiensis sp. nov. (section triglochidiatus, Cactaceae)
1. Plantas ramiicadas (2-12 ramas), tallo color verde grisá- from central Arizona. Plant Systematic and evolution 258:63-83
ceo; lores y frutos con escamas papiráceas .......................... Baker M.A. y Pinkava D.K. 1987. A cytological and morphometric
...................................................................... N. squamulosa analysis of a triploid apomict, Opuntia × Kelvinensis (subgenus
1. Plantas no ramiicadas (monopódicas), tallo color verde Cylindropuntia, Cactaceae). Brittonia 39:387-401.
claro a oscuro; lores y frutos con escamas no papiráceas. Baker M.A. y Johnson R.A. 2000. Morphometric analysis of esco-
2. Número de costillas ≥ 25, aréolas 0.26 × 0.19 cm, es- baria sneedii var. sneedii, e. sneedii var. leei, and e. guadalu-
pinas amarillo ocre; nectarios extralorales presentes; pensis (Cactaceae). Systematic Botany 25:577-587.
Barthlott W. y Hunt D.R. 1993. Cactaceae. En: Kubitzki K., Ro-
semillas < 3.0 mm de largo con un área < 4.5 mm2...
hwer J.G. y Bittrich V. Eds. the Families and Genera of Vascu-
.................................................................N. polylopha lar Plants, pp. 161-197, Springer-Verlag, Berlin.
2. Número de costillas < 25, aréolas > 0.27 × 0.20 cm, Bravo-Hollis H. 1932. Contribución al conocimiento de las cactá-
espinas blancas o rojas; sin nectarios extralorales; se- ceas del estado de Guerrero. Cactáceas del cañón del Zopilote.
millas ≥ 3.0 mm de largo con un área ≥ 4.5 mm2. anales del instituto de Biología 3:375-398.
3. Aréolas de 0.37 × 0.32 cm, espinas radiales con dis- Bravo-Hollis H. 1978. las Cactáceas de México. Vol. 1. Universi-
tribución 5-7; semillas ovoides de 3.25 mm de largo dad Nacional Autónoma de México. México, D.F.
con área de 6.56 mm2................ N. multiareolata Bravo-Hollis H., Scheinvar L. y Sánchez-Mejorada H. 1970. Es-
3. Aréolas de 0.46 × 0.40 cm, espinas radiales con dis- tudio comparativo del género Neobuxbaumia, Neobuxbaumia
polylopha. Cactáceas y Suculentas Mexicanas 15:75-82.
tribución 3-9; semillas ovoides de 3.78 mm de largo
Bravo-Hollis H., Scheinvar L. y Sánchez-Mejorada H. 1971a.
con área de 8.94 mm2................ N. mezcalaensis Estudio comparativo del género Neobuxbaumia Backberg. II
Neobuxbaumia macrocephala (Web) Daws. Cactáceas y Sucu-
Agradecimientos lentas Mexicanas 16:3-14.
Bravo-Hollis H., Scheinvar L. y Sánchez-Mejorada H. 1971b.
Se agradece al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnolo- Estudio comparativo del género Neobuxbaumia Backberg. III
gía por el apoyo al proyecto (33064-V a TT) y por la beca Neobuxbaumia scoparia (Poselg) Backberg. Cactáceas y Sucu-
otorgada al primer autor para realizar estudios de posgrado lentas Mexicanas 16:75-83.
(190345). Agradecemos a Cesario Catalán, Leobardo Sán- Bravo-Hollis H., Scheinvar L. y Sánchez-Mejorada H. 1972. Es-
chez, Dorismilda Martínez, Loraine Matias y al personal tudio comparativo del género Neobuxbaumia Backberg. IV Ne-
de la Reserva de la Biosfera Barranca de Meztitlán por el obuxbaumia multiareolata. Cactáceas y Suculentas Mexicanas
18:59-67.
apoyo brindado en el trabajo de campo; a Ligia Esparza la
Buxbaum, F. 1950. Morphology of Cacti. Section I. Roots and Ste-
disponibilidad de algunas semillas y a Julio César Montero ms. Abbey Garden Press, Pasadena.
por el trabajo gráico. Casas A., Caballero J., Valiente-Banuet A., Soriano J.A., y Dávila
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 DELIMItACIóN DE NeOBuxBauMia MezCalaeNSiS y N. MultiareOlata

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recibido: 8 de junio del 2009

aceptado: 6 de noviembre del 2009

63
 GABRIEL ARROyO-COsuLtCHI, tEREsA tERRAzAs, sALVADOR ARIAs y LAuRO LóPEz-MAtA

Apéndice 1. Especímenes adicionales revisados.

Neobuxbaumia mezcalaensis. Guerrero: H. Kruse 72-3045 (RSA-PO); E.Y. Dawson s/n (SD); Terrazas 404, 405, 436, 437,
511, 533 (CHAPA). Morelos: H. Bravo 55-s/n (59811); Vazquez S. s/n (MEXU). Puebla: H. Bravo 70-0402 (MEXU); P. Cheuva
78- 89 (MEXU);A. Valiente Banuet 91-787 (MEXU); S. Arias 1417 (MEXU); A.C.Gibson y L.C. Gibson 2354 (RSA); A.C. Gibson y
B. Prigge s/n (RSA).
Neobuxbaumia multiareolata. Guerrero: L. Scheinvar y H.Sánchez-Mejorada 70-05003, 72-0601 (MEXU); H.Sánchez-Me-
jorada 70-0802 (MEXU); H. Kruse 2932 (RSA-PO); T. Terrazas 531, 537 (CHAPA).
Neobuxbaumia polylopha. Guanajuato: R.T. Bárcenas 900 (MEXU). Hidalgo: H. Bravo 54-59777 (MEXU); H. Bravo y cols.
0406 (MEXU); T. Terrazas 530 (CHAPA). Querétaro: L. Scheinvar 86-4657, 91-1014 (MEXU); T. Terrazas 552, 553 (CHAPA).
Neobuxbaumia squamulosa. Colima: H. Bravo y H.Sánchez-Mejorada 70-0501 (MEXU).; J.A. Barba Montoya 07-022
(MEXU).; Guerrero: L. Scheinvar 76-2156 (MEXU). Oaxaca: S. Arias 1484 (MEXU).

64