Manejo Ferrugem EMBRAPA 2020

ISSN 2176-2937
Maio/2020
DOCUMENTOS
428
Ferrugem-asiática da soja:
bases para o manejo da doença
e estratégias antirresistência
ISSN 2176-2937
Maio/2020
Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária

Embrapa Soja
Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento
DOCUMENTOS 428
Ferrugem-asiática da soja:
bases para o manejo da doença
e estratégias antirresistência
Cláudia Vieira Godoy

Claudine Dinali Santos Seixas
Maurício Conrado Meyer
Rafael Moreira Soares
Embrapa Soja
Londrina, PR
2020
Exemplares desta publicação podem ser adquiridos na: Comitê Local de Publicações
da Embrapa Soja
Embrapa Soja
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Acesso Orlando Amaral, Distrito da Warta Ricardo Vilela Abdelnoor
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Santos Seixas, Ivani de Oliveira Negrão Lopes,
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Hungria da Cunha, Mônica Juliani Zavaglia
Pereira, Norman Neumaier e Vera de Toledo
Benassi.
Supervisão editorial
Vanessa Fuzinatto Dall´Agnol
Normalização bibliográfica
Valéria de Fátima Cardoso
Projeto gráfico da coleção

Carlos Eduardo Felice Barbeiro
Editoração eletrônica
Vanessa Fuzinatto Dall´Agnol
Fotos da capa
Rafael Moreira Soares e
1ª edição
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Dados Internacionais de Catalogação na Publicação (CIP)
Embrapa Soja
Ferrugem-asiática da soja: bases para o manejo da doença e

estratégias antirresistência / Cláudia Vieira Godoy... [et al.]. –
Londrina : Embrapa Soja, 2020.
39 p. - (Documentos / Embrapa Soja, ISSN 2176-2937 ; n. 428).
1. Soja. 2. Ferrugem. 3. Controle integrado. I. Godoy, Cláudia Vieira. II. Seixas, Claudine
Dinali Santos. III. Meyer, Maurício Conrado. IV. Soares, Rafael Moreira. V. Série.
CDD: 633.349 (21. ed.)
©
Embrapa, 2020
Autores
Cláudia Vieira Godoy
Engenheira-agrônoma, doutora em Fitopatologia, pesquisadora
da Embrapa Soja, Londrina, PR
Claudine Dinali Santos Seixas

Engenheira-agrônoma, doutora em Fitopatologia, pesquisadora
da Embrapa Soja, Londrina, PR

Engenheiro-agrônomo, doutor em Proteção de Plantas,
pesquisador da Embrapa Soja, Londrina, PR
Rafael Moreira Soares

Engenheiro-agrônomo, doutor em Proteção de Plantas,
pesquisador da Embrapa Soja, Londrina, PR
Apresentação
A ferrugem-asiática da soja é, indubitavelmente, o maior desafio fitossanitário
à cultura em toda a sua história no Brasil.
Desde a sua identificação no País em 2001, um extenso banco de dados

foi gerado pela pesquisa acerca do fungo Phakopsora pachyrhizi e de sua
relação parasitária com a soja, na busca por medidas de controle. E não tem
sido nada fácil combater esse poderoso inimigo, cujo tamanho do genoma se
assemelha ao da planta da soja, apresentando uma extraordinária capacidade
de adaptação às adversidades e sobreposição às ferramentas de manejo da
doença.
Alguns erros e muito acertos foram conquistados ao longo do tempo no

combate à ferrugem-asiática. O sucesso do manejo é atribuído à pesquisa
e à união de esforços dos produtores, indústria e agentes governamentais
de defesa fitossanitária, na implementação das medidas necessárias de
combate e na constante atenção à necessidade de mudanças impostas pela
adaptação do patógeno.
A Embrapa Soja tem prestado um importante serviço nesse contexto,

participando ativamente na realização de pesquisa e no auxílio à definição e
implementação das estratégias de controle da ferrugem-asiática.
É com grande satisfação que apresentamos esta publicação, que traz um rico
compilado dos vários aspectos biológicos de P. pachyrhizi e discute as bases
para o manejo da doença no Brasil. A Embrapa Soja espera, assim, continuar
contribuindo para o avanço do conhecimento e geração de tecnologias nessa
área, visando sempre promover maior sustentabilidade para toda a cadeia de
produção.
Boa leitura.
Ricardo Vilela Abdelnoor José Renato Bouças Farias

Chefe-Adjunto de Pesquisa e Desenvolvimento Chefe-Geral
Embrapa Soja Embrapa Soja
Sumário
Introdução...................................................................................................... 9
Condições de Desenvolvimento................................................................ 10
Estratégias de Manejo................................................................................ 10
Vazio sanitário e período de semeadura.................................................. 11
Escape..................................................................................................... 15
Resistência genética................................................................................ 19
Controle químico...................................................................................... 20
Fungicidas para o controle.................................................................. 21
Resistência a fungicidas............................................................................ 26
IDM – triazóis........................................................................................... 28
IQe – estrobilurinas.................................................................................. 29
ISDH – carboxamidas.............................................................................. 31
Atual situação do controle químico da ferrugem-asiática......................... 32
Fungicidas multissítios como estratégia antirresistência ........................ 33
Referências.................................................................................................. 35
9
Introdução
Ferrugem é o nome das doenças causadas por fungos basidiomicetos e têm
sido reconhecidas desde a antiguidade. Fungos causadores de ferrugem
atuam como parasitas biotróficos, ou seja, necessitam de células vivas
do hospedeiro para sobreviver e se reproduzir. Além disso, normalmente,
apresentam alta especialização em relação ao hospedeiro (Deacon, 1997;
Roelfs, 2001; Bedendo, 2018). O fungo que causa a ferrugem-asiática da
soja, Phakopsora pachyrhizi, no entanto difere quanto à relação patógeno-
hospedeiro que não é específica. Foram identificadas mais de 150 espécies de
plantas hospedeiras de P. pachyrhizi, todas pertencentes à família Fabaceae,
sendo algumas naturalmente infectadas e outras inoculadas em condições
controladas (Ono et al., 1992; Slaminko et al., 2008).
No Brasil a doença foi identificada pela primeira vez no Paraná em 2001

(Jaccoud Filho et al., 2001; Yorinori et al., 2001). Duas safras depois, já estava
presente na maioria das regiões produtoras de soja do País (Yorinori et al.,
2005). Isso ocorreu pela facilidade com que esse fungo é disseminado pelo
vento e pela presença da soja na maior parte do ano, considerando todas as
regiões produtoras do Brasil (Hartman et al., 2015; Godoy et al., 2016).
Os sintomas da ferrugem-asiática ocorrem principalmente nas folhas e se

iniciam pelo terço inferior da planta, aparecem como minúsculas pontuações
mais escuras que o tecido sadio, com coloração esverdeada a cinza-
esverdeada. Com o passar do tempo, as folhas infectadas pelo fungo
tornam-se amarelas, ficam secas e caem. O principal dano ocasionado pela
ferrugem-asiática é a desfolha precoce, que impede a completa formação
dos grãos, com consequente redução da produtividade (Godoy et al., 2016).
Os sintomas podem ocorrer em qualquer estádio de desenvolvimento da

planta, no entanto, a maior incidência ocorre a partir do fechamento do
dossel da lavoura em razão da formação de um microclima mais favorável à
infecção, promovido pela maior umidade e pelo sombreamento que protege
os esporos da radiação UV e da radiação solar direta, os quais possuem efeito
deletério sobre sua sobrevivência (Isard et al., 2006). A doença pode ocorrer
antes do fechamento do dossel da lavoura, quando há grande quantidade de
inóculo no momento da semeadura, principalmente quando há sucessão de
10 DOCUMENTOS 428
semeadura de soja ou semeadura próxima a áreas que estão em fase mais

adiantada de desenvolvimento.
Condições de Desenvolvimento
A penetração do fungo P. pachyrhizi ocorre de forma direta na folha através
da epiderme. O processo de infecção depende da disponibilidade de água
livre na superfície da folha, sendo necessário no mínimo seis horas de
molhamento, para que ocorram infecções, com temperatura na faixa ótima
(entre 15 ºC e 25 ºC) e mais de oito horas, para valores extremos, como 10 ºC
ou 27 ºC (Melching et al., 1989). A precipitação favorece o desenvolvimento
das epidemias (Del Ponte et al., 2006). Embora se tenha evidência de
efeito negativo de altas temperaturas (acima de 27 oC) em experimentos
em condições controladas (Melching et al., 1989), epidemias severas são
relatadas no Brasil em locais onde temperaturas médias nessa magnitude
ocorrem na safra, porém associadas com regime de precipitação bem
distribuída (Yorinori et al., 2005; Del Ponte et al., 2006).
O período latente, que é o tempo entre o início da infecção e a esporulação,

é também afetado pela temperatura, sendo de seis dias à temperatura de
26 °C. Esse período tende a aumentar conforme a temperatura se distancia
desse ponto ótimo, em ambas as direções, podendo chegar a 12 ou 16
dias sob temperatura de 15 °C (Alves et al., 2006). Temperaturas acima
da faixa favorável à infecção também afetam negativamente a germinação
dos esporos e, por consequência, a taxa de desenvolvimento da doença
(Kochman, 1979).
Estratégias de Manejo
O manejo da ferrugem-asiática envolve a integração de medidas culturais,
da resistência genética e a utilização de fungicidas quando a doença incide
na lavoura. As opções de cultivares resistentes ainda são poucas e limitadas
a poucos genes maiores de resistência. Os fungicidas sítio-específicos
vêm perdendo sua eficiência em decorrência da resistência do fungo. A
integração das medidas de manejo é essencial para evitar a redução de
produtividade, mas a variabilidade do fungo vem ameaçando a estabilidade
de produção da cultura. As estratégias foram estabelecidas levando-se em
Ferrugem-asiática da soja: bases para o manejo da doença e estratégias antirresistência 11
conta as características já conhecidas dos fungos causadores de ferrugens,

as constatações a campo da forma de condução dos sistemas de produção
versus o comportamento de P. pachyrhizi e os resultados de pesquisas de
diversas instituições do Brasil e do exterior sobre o patossistema.
Vazio sanitário e período de semeadura

As áreas de produção de soja no mundo onde a ferrugem pode ocorrer
podem ser divididas em áreas onde o fungo sobrevive durante todo o ano,
se um hospedeiro adequado estiver presente e áreas onde as epidemias
de ferrugem sazonais dependem de dispersão de longa distância do inóculo
a partir de uma área de origem (Li et al., 2010). As condições ambientais
em grande parte do Brasil, do Paraguai e da Bolívia são propícias para a
sobrevivência do patógeno durante todo o ano, enquanto a ocorrência de
epidemias de ferrugem na Argentina e no cinturão de soja dos EUA depende
de dispersão de esporos produzidos em áreas distantes dessas regiões
(Pivonia; Yang, 2004; Li et al., 2010).
Nos primeiros anos após a introdução do fungo P. pachyrhizi no Brasil,

epidemias severas foram relatadas próximo a áreas com semeadura de soja
irrigada durante a entressafra (junho a setembro). Essas áreas semeadas
no inverno mantinham o inóculo para a próxima safra, funcionando como
uma ponte verde para o fungo. A incidência precoce da ferrugem, ainda no
período vegetativo, era observada em lavouras semeadas próximo a áreas
semeadas na entressafra. Na safra 2003/2004, no Mato Grosso (Sorriso,
Campo Novo do Parecis, Campos de Júlio, Sapezal e Primavera do Leste) e
em Goiás (Goiânia), a incidência da ferrugem foi relatada 25 a 30 dias após
a germinação, atingindo níveis epidêmicos no mês de dezembro (Seixas;
Godoy, 2007). Na região de Primavera do Leste, o número de aplicações de
fungicidas foi de 4,5 a 5,0 e houve casos de abandono de lavoura (Siqueri,
2005).
Com o objetivo de reduzir o inóculo durante a entressafra, em 2005, no

Mato Grosso, a Superintendência Federal de Agricultura no Estado e o
Instituto de Defesa Agropecuária assinaram uma recomendação conjunta
para que se mantivessem as áreas irrigadas sob pivô central sem cultivo
de soja e sem a presença de plantas voluntárias durante o inverno até o
início da semeadura da safra de verão. Porém, naquele ano, foi liberada a
12 DOCUMENTOS 428
soja Roundup Ready® no Brasil e muitos produtores utilizaram as áreas com

irrigação para a multiplicação de sementes. Em 2006, órgãos de defesa dos
Estados de Goiás, de Tocantins e de Mato Grosso instituíram o vazio sanitário
por meio de Instrução Normativa ou Portaria. O vazio sanitário é um período
mínimo de 60 dias sem a presença de plantas de soja no campo, durante
a entressafra. Esse período foi definido com base na maior sobrevivência
de esporos relatada, que foi de 55 dias em folhas de soja infectadas e
armazenadas à sombra (Patil et al., 1997). Não houve pesquisa específica
para a implantação do vazio sanitário. O suporte para a implantação dessa
medida foi o fato do fungo ser biotrófico, da constatação da ponte verde e
de informações da literatura nacional e internacional. O objetivo do vazio
sanitário é a redução de inóculo do fungo durante a entressafra, por meio da
eliminação do principal hospedeiro, a soja.
Em janeiro de 2007, o Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento

(Mapa) publicou a IN no 2 que instituiu o Programa Nacional de Controle da
Ferrugem-Asiática da Soja. De acordo com esse programa, comitês formados
em todos os estados deveriam avaliar a necessidade de adotar o período
livre de soja de no mínimo 60 dias na entressafra.
O resultado esperado com o vazio sanitário é o atraso nas primeiras

ocorrências de ferrugem-asiática na safra, diminuindo a possibilidade de
ocorrência da doença nos estádios iniciais do desenvolvimento da soja nas
primeiras semeaduras e, consequentemente, podendo reduzir o número de
aplicações de fungicidas necessárias para o controle.
Mesmo com períodos de 60 a 99 dias sem soja no campo (vazio sanitário),

estabelecidos nas instruções normativas/portarias/leis de 13 estados e do
Distrito Federal (Figura 1), o Brasil ainda possui um extenso período de
semeadura de soja. Nas principais regiões produtoras, em razão do clima
favorável e em alguns casos por causa do uso de irrigação, é possível semear
soja desde o início de setembro até o final de fevereiro (Figura 2), sendo
possível assim realizar duas semeaduras consecutivas de soja na mesma área
ou mesmo semear soja após outra cultura nos meses de janeiro e fevereiro,
caracterizando o que se denomina de “semeadura de segunda época” ou
“safrinha”. No entanto, essas áreas semeadas tardiamente recebem inóculo
das áreas semeadas no início da safra, podendo ocorrer incidência precoce

da ferrugem e aumentar o número de ciclos do fungo em uma mesma safra,
aumentando o número de pulverizações durante o ano agrícola.
PA (1): Microrregiões de Conceição do Araguaia, Redenção, Marabá, São Feliz do Xingu, Parauapebas, Itaituba (com exc.
municípios de Rurópolis e Trairão) , e Altamira (Distritos de Castelo dos Sonhos e Cachoeira da Serra). PA (2): Microrregiões
de Paragominas, Bragantina, Guamá, Tomé-Açu, Salgado, Tucuruí, Castanhal, Arari, Belém, Cametá, Furos de Breves e de
Portel. PA (3): Microrregiões de Santarém, Almeirim, Óbidos, Itaituba (municípios de Rurópolis e Trairão) e de Altamira (com
exc. Distritos de Castelo de Sonhos e Cachoeira da Serra).
MA (1): Microrregiões de Alto Mearim e Grajaú; Chapadas do Alto Itapecuru, Chapadas das Mangabeiras; Gerais de Balsas,
Imperatriz; Porto Franco. MA (2): Microrregiões de Aglomeração Urbana de São Luís; Baixada Maranhense; Baixo Parnaíba
Maranhense; Caxias; Chapadinha; Codó; Coelho Neto; Gurupi; Itapecuru Mirim; Lençóis Maranhenses; Litoral Ocidental Mara-
nhense; Médio Mearim; Pindaré; Presidente Dutra; Rosário.
Paraguai (1): Región Oriental de 01/06 a 30/08 (Res. N. 071/11). Paraguai (2): Región Occidental de 15/06 a 15/09 (Res. N.
633/17)
Figura 1. Períodos de vazio sanitário em estados brasileiros e no Paraguai, estabele-

cidos por normativas em seus respectivos órgãos de defesa fitossanitária.
14 DOCUMENTOS 428
PERÍODOS DE SEMEADURA DE SOJA

SETEMBRO OUTUBRO NOVEMBRO DEZEMBRO JANEIRO FEVEREIRO
ESTADO
1 15 30 1 15 31 1 15 30 1 15 31 1 15 31 1 15 28
TO 01/10 a 15/01
BA 08/10 a 15/01 COLHEITA 30/05
MT 16/09 a 31/12 COLHEITA 05/05
MS 16/09 a 31/12
GO 01/10 a 31/12
SC 15/09 a 10/02
AsAscores indicam
cores indicam as regiões
as regiões
TO, BA, MT e MS: proibido soja sobre soja
TO, BA, MT e MS: proibido soja sobre soja
Figura 2. Períodos de semeadura de soja estabelecidos por normativas em seis

estados brasileiros e data limite de colheita nos estados que incluíram essa restrição
na normativa.
A perda de eficiência de fungicidas em razão do elevado número de aplicações

foi evidente nos últimos anos, com uma série de mutações se acumulando
no genoma do fungo (Schmitz et al., 2014; Klosowski et al., 2016a; Simões
et al., 2018). Reis et al. (2017), diante da situação de redução do controle
da ferrugem-asiática conferida pelos fungicidas, sugeriram a implementação
de diversas medidas, entre elas impedir o cultivo da soja safrinha. Essa
medida visa reduzir a janela de semeadura e evitar que populações do fungo
que já vinham sendo pressionadas para resistência, continuem a receber
ainda mais aplicações de fungicidas, acelerando a seleção de populações
resistentes. Assim, apesar das condições climáticas serem menos favoráveis
ao desenvolvimento da ferrugem-asiática nas semeaduras mais tardias
(fevereiro), em razão do menor período de precipitação, o alongamento
do cultivo (ponte verde) e o aparecimento da doença nessas semeaduras,
demandando aplicações de fungicida, reforça o argumento de se evitar a
semeadura nessa época, para reduzir a pressão de seleção de resistência
do fungo aos poucos fungicidas que ainda apresentam eficiência de controle
da doença.
Com o objetivo de reduzir a pressão de seleção para resistência aos fungicidas,

a partir de 2014, quando ocorreu a resistência ao grupo dos inibidores de
quinona externa (IQe), os estados de Goiás e de Mato Grosso definiram
datas limites de semeadura até 31 de dezembro, numa tentativa de reduzir

o número de aplicações ao longo da safra, para tentar reduzir a pressão de
seleção sobre o último grupo de fungicidas para o qual ainda não havia sido
relatada resistência, os inibidores da enzima succinato desidrogenase (ISDH).
A sugestão dessa política pública surgiu após apresentação dos resultados
dos ensaios cooperativos da safra 2013/2014 (Godoy et al., 2014), com a
participação de diversas instituições de pesquisa e de ensino, Ministério
da Agricultura, Pecuária e Abastecimento (Mapa), empresas fabricantes de
agrotóxicos e o Comitê de Ação a Resistência a Fungicidas (FRAC-Brasil). A
determinação de data limite para semeadura de soja nos estados foi uma das
propostas apresentadas em moção publicada pelo Consórcio Antiferrugem
em 2014 (Consórcio Antiferrugem, 2014). Tal medida foi implementada por
seis estados produtores de soja ao longo dos anos (Figura 2). Alguns estados
incluíram, nas normativas, data limite para colheita (BA e MT) e proibição
explícita de semeadura de soja sobre soja, ou seja, em área onde havia
cultivo de soja logo antes (TO, BA, MT e MS).
O objetivo das datas limites de semeadura é reduzir o número de aplicações

de fungicidas ao longo da safra, reduzindo a pressão de seleção para
resistência aos fungicidas.
Para mais informações sobre as normativas vigentes para cada estado,

consultas podem ser feitas às Secretarias da Agricultura ou aos órgãos de
defesa fitossanitária estaduais.
Escape
Medidas de controle baseadas no escape, também conhecido como evasão,

visam a prevenção da doença pela fuga em relação à presença do patógeno
e/ou às condições ambientes mais favoráveis ao seu desenvolvimento.
Para o controle da ferrugem-asiática, o escape é realizado semeando

cultivares de soja precoces no início da época recomendada. Nos últimos
10 anos, houve uma mudança no desenvolvimento de cultivares com grande
demanda por cultivares de soja precoce, visando principalmente viabilizar uma
segunda safra com a cultura do milho principalmente e também algodão em
algumas regiões. Essa mudança beneficiou o controle da ferrugem-asiática.
16 DOCUMENTOS 428
As primeiras semeaduras realizadas após o vazio sanitário tendem a

apresentar sintomas da doença a partir da fase de enchimento de grãos,
quando apresentam. À medida que as semeaduras avançam, esporos do
fungo das primeiras áreas semeadas se disseminam para as áreas tardias,
antecipando a ocorrência da doença e necessitando de maior número de
pulverizações para o controle da ferrugem-asiática.
A semeadura de soja no Brasil se concentra nos meses de outubro e novembro,

com média de 84% das áreas semeadas nesses meses nos últimos 10 anos
(Figura 3). Uma pequena porcentagem das áreas é semeada em setembro
(2% em média), só sendo possível nos estados que finalizam o período
do vazio sanitário em setembro (PR, MG, SP, MS, MT, RO e parte do PA),
quando há condições de umidade no solo ou sob irrigação. As semeaduras
a partir de dezembro no Brasil representam 14% em média (Figura 3). Essa
porcentagem de área semeada a partir de dezembro, não é uniforme entre
as regiões, sendo a média semeada nas últimas 10 safras de 51% na região
Norte (RR, RO, PA e TO), 47% na região Nordeste (MA, PI e BA), 6,6% na
região Centro-Oeste (MT, MS, GO e DF), 9,1% na região Sudeste (MG e SP)
e 12,7% na região Sul (PR, SC e RS), de acordo com banco de dados da
CONAB1.
Dentro de uma mesma região, também há desuniformidade na porcentagem

de área semeada em dezembro em razão do final do período de vazio
sanitário e início das condições favoráveis. Por exemplo, no Centro-Oeste,
enquanto no Mato Grosso a média da área semeada em dezembro foi de
6,6% nos últimos 10 anos, em Goiás foi de 9,4%, de acordo com o banco de
dados da CONAB. Apesar de serem estados limítrofes, o final dos períodos
de vazio sanitário é diferente. No estado de Mato Grosso o vazio sanitário
finaliza em 15 de setembro enquanto em Goiás, as semeaduras se iniciam em
outubro explicando a maior porcentagem de áreas semeadas em dezembro.
Na região Sul, enquanto o estado do Paraná apresentou em média 3,4%
de áreas semeadas em dezembro nos últimos 10 anos, o Rio Grande do
Sul apresentou 20,5% em razão das características climáticas do estado, de
acordo com o banco de dados da CONAB.
1
Banco de dados enviado por e-mail, de Cleverton Tiago Carneiro de Santana, Superintendente de Infor-
mações do Agronegócio/ Diretoria de Política Agrícola e Informações da CONAB, recebido pela pesquisa-
dora Cláudia Vieira Godoy, em 27 de março de 2020.
Figura 3. Evolução da porcentagem de área semeada no Brasil, nas últimas 10 safras

agrícolas.
Fonte: banco de dados da CONAB.
Essa diversidade de situações no Brasil ilustra a dificuldade no manejo da

ferrugem-asiática, uma vez que o fungo inicia sua multiplicação nas primeiras
semeaduras e se dissemina pelo vento para áreas e regiões vizinhas.
As regiões e, mesmo os municípios dentro de uma mesma região, com
semeaduras mais tardias, tendem a receber inóculo do fungo das primeiras
semeaduras e podem necessitar de fungicidas com boa eficiência de controle
da doença.
As primeiras ocorrências de ferrugem em lavouras comerciais têm sido

relatadas no site do Consórcio Antiferrugem nos últimos anos nos meses de
novembro, dezembro e em alguns estados somente em janeiro (Tabela 1),
evidenciando o escape da doença. Nessa situação, muitas lavouras já se
encontram na fase de formação de grãos ou até em colheita. Para os estados
que iniciam a semeadura em 10 de setembro, quando há condições hídricas,
cultivares com 100 dias de ciclo acabam não tendo incidência de ferrugem-
asiática. O potencial de dano da ferrugem reduz à medida que a doença incide
mais tarde na lavoura. No entanto, nem todas as regiões conseguem semear
cedo (Figura 3) em decorrência das limitações climáticas. Em função da sua
agressividade, mesmo com incidência tardia, a ferrugem ainda é capaz de
reduzir a produtividade da soja, mas o seu controle é mais fácil comparado
com situações de incidência no início do florescimento ou mesmo no período
vegetativo. Havendo condições climáticas favoráveis ao desenvolvimento
da doença, quanto mais tarde a semeadura, maior quantidade de inóculo a
lavoura vai receber proveniente das primeiras áreas semeadas, com início
mais precoce da doença e maior necessidade de aplicações de fungicidas.
A inclusão da prática de semear no início da época recomendada foi incluída
nas estratégias de controle da doença exatamente por esse motivo.
Tabela 1. Primeiros relatos de ocorrência de ferrugem-asiática por estado nas últi-
mas cinco safras.
Estado 2015/2016 2016/2017 2017/2018 2018/2019 2019/2020*
RS 03/12/15 20/12/16 16/11/17 27/11/18 11/12/19
SC 18/11/15 07/01/17 18/12/17 13/11/18 10/12/19
PR 27/11/15 16/11/16 23/11/17 31/10/18 03/12/19
SP 05/11/15 11/11/16 20/11/17 07/11/18 10/12/19
MG 15/12/15 03/01/17 30/11/17 23/11/18 27/12/19
MS 01/12/15 03/11/16 02/01/18 19/11/18 19/12/19
GO 05/01/16 10/01/17 27/12/17 17/12/18 14/01/20
MT 04/01/16 03/12/16 22/12/17 13/12/18 02/01/20
BA 25/01/16 18/01/17 03/01/18 20/02/19 10/02/20
PI - 14/02/17 - 22/02/19 10/04/20
MA 05/02/16 05/02/17 16/02/18 10/01/19 -
TO 27/01/16 05/02/17 18/01/18 04/01/19 06/03/20
RO 02/02/16 16/01/17 28/12/17 29/11/18 10/01/20
PA 01/04/16 - 13/04/18 15/02/19 29/04/20
DF - - - - 06/02/20
*Dados registrados até 01/05/2020.
Fonte: Consórcio Antiferrugem (2020a).
Resistência genética
O uso de cultivares com gene(s) de resistência à ferrugem-asiática da
soja é uma ferramenta importante para o manejo da doença, pois, além
de serem menos sujeitas a perdas de produtividade, ajudam a reduzir a
pressão de seleção para resistência do fungo aos fungicidas. A diferença
entre as cultivares suscetíveis e as resistentes está no tipo de lesão que o
fungo causa nas plantas (Bromfield; Hartwig, 1980). Cultivares suscetíveis
apresentam lesões TAN (Figura 4a), termo em inglês que significa marrom-
claro e produz grande quantidade de uredosporos, o que leva a um rápido
aumento do número de lesões nas folhas, causando amarelecimento e
desfolha prematura das plantas.
Cultivares resistentes apresentam lesões RB (Reddish brown), que têm

coloração marrom-avermelhada (Figura 4b), são maiores que as lesões
TAN, produzem pouco ou nenhum uredosporo dependendo do gene e, por
terem seu desenvolvimento limitado pela reação de resistência da planta,
não causam amarelecimento e queda de folhas de forma tão intensa quando
comparadas às lesões TAN em cultivares suscetíveis (Bromfield; Hartwig,
1980).
Fotos: Cláudia Vieira Godoy
a b
Figura 4. Lesão do tipo TAN (castanha) (a) e RB (Reddish Brown: marrom-

avermelhada) (b).
As cultivares resistentes não são imunes à ferrugem-asiática, pois o fungo

ainda consegue causar lesões nas plantas. Por isso, o uso dessas cultivares
não dispensa a adoção das outras medidas de manejo para a doença,
incluindo a pulverização com fungicidas. O uso de cultivares resistentes
como estratégia única de manejo tem as mesmas limitações que o uso de
fungicidas, porque pode haver seleção para populações capazes de “quebrar”
a resistência dessas cultivares.
20 DOCUMENTOS 428
Dez genes de resistência a P. pachyrhizi (Rpp) ou alelos já foram mapeados

em sete loci, nomeados Rpp1 a Rpp7 (Childs et al., 2018). Porém, como são
genes de efeito dominante, apresentam a mesma limitação dos fungicidas sítio-
específicos, podendo ser vencidos pela variabilidade do fungo. Um número
limitado de cultivares com genes de resistência encontra-se disponível para
o produtor, por diferentes programas de melhoramento (ex.: BRS 511, BRS
7280RR, BRS 531, TMG 7061 IPRO, TMG 7062IPRO, TMG 7063IPRO, TMG
7067IPRO, TMG 7260 IPRO, TMG 7262 RR, TMG 7363 RR, entre outras
cultivares). Essas cultivares têm sido utilizadas em regiões e épocas de
maior ocorrência do fungo P. pachyrhizi. Apesar de não ser difícil incorporar
resistência a P. pachyrhizi utilizando genes maiores, muitos programas de
melhoramento têm optado por não incorporar resistência e apenas selecionar
cultivares precoces, uma vez que a incidência da doença tem sido baixa na
safra principal em razão do vazio sanitário e do escape.
A seleção/adaptação de patógenos a cultivares é reportada em inúmeras

espécies de plantas cultivadas e inúmeros patógenos. Segundo Matiello et al.
(1997) a dinâmica de uma população de patógenos numa área de produção
é muito intensa. Com isso, a possibilidade desses indivíduos vencerem
barreiras como a resistência conferida por genes e outros mecanismos de
controle, como fungicidas, por exemplo, é inevitavelmente viável. Em soja,
inúmeros exemplos de “quebra” de resistência já foram relatados, entre eles
o do nematoide de cisto da soja (NCS). Estudos com cultivares de soja em
Illinois, EUA, resistentes a raças de NCS presentes no estado mostraram que
após vários anos de cultivo dessas cultivares, 70% das populações de NCS
haviam se adaptado reduzindo significativamente a eficiência do controle
genético (Niblack et al., 2008). Fato similar ocorreu em Mato Grosso, onde
Dias et al. (1998) relataram a “quebra” de resistência ao NCS na cultivar
Hartwig.
Controle químico
O controle químico é uma das estratégias de controle da ferrugem-asiática.
As aplicações de fungicidas são recomendadas no início do aparecimento
dos sintomas ou preventivamente. O controle preventivo deve levar em conta
os fatores necessários ao aparecimento da ferrugem-asiática (presença do

fungo na região, idade da planta e condição climática favorável), a logística
de aplicação (disponibilidade de equipamentos e tamanho da propriedade), a
presença de outras doenças e o custo do controle.
Fungicidas para o controle
Baseado no espectro de ação, os fungicidas podem ser classificados em

sítio-específicos ou multissítios (McGrath, 2004).
Fungicidas sítio-específicos são ativos contra um único ponto da via

metabólica de um patógeno ou contra uma única enzima ou proteína
necessária para a sobrevivência do fungo. Uma vez que esses fungicidas
são específicos em sua toxicidade, eles podem ser absorvidos pelas plantas
e tendem a ter propriedades sistêmicas (McGrath, 2004). Dentre os principais
modos de ação sítio-específicos utilizados no controle da ferrugem-asiática
destacam-se os inibidores da desmetilação (IDM, “triazóis”), os inibidores de
quinona externa (IQe, “estrobilurinas”) e os inibidores da enzima succinato
desidrogenase (ISDH, “carboxamidas”).
Fungicidas multissítios afetam diferentes pontos metabólicos do fungo e

apresentam baixo risco de resistência. Esse tipo de fungicida forma uma
camada protetora na superfície da folha, não é absorvido pela planta, sendo
mais facilmente lavado com chuvas (McGrath, 2004).
No Sistema de Agrotóxicos Fitossanitários - Agrofit, disponível no site do

Mapa, são encontrados 70 fungicidas comerciais registrados para controle
do fungo P. pachyrhizi, em consulta realizada no dia 28 de fevereiro de 2020
(Agrofit, c2003). Entre os fungicidas comerciais, encontram-se registrados
fungicidas clones (mesmo fungicida com nome comercial diferente) e
fungicidas genéricos (produtos com o mesmo princípio ativo). Apesar do
número elevado de fungicidas comerciais registrados, a maioria é formada
pela combinação de ingredientes ativos dos três modos de ação sítios-
específicos mencionados, alguns em combinação com multissítios e há
30 registros de fungicidas multissítios isolados (clorotalonil, mancozebe e
oxicloreto de cobre, principalmente) (Tabela 2).
22 DOCUMENTOS 428
Tabela 2. Grupos de fungicidas e ingredientes ativos que compõem os produtos co-

merciais registrados no Agrofit para o controle do fungo Phakopsora pachyrhizi.
Grupo Ingrediente ativo

azoxistrobina, trifloxistrobina, picoxistrobina,
Estrobilurinas (IQe) piraclostrobina, metominostrobina e cresoxim-
metílico
epoxiconazol, tebuconazol, ciproconazol,
Triazóis e triazolintiona (IDM)
difenoconazol e protioconazol
Morfolina fenpropimorfe
Carboxamidas (ISDH) fluxapiroxade, benzovindiflupir e fluxapiroxade
Fenilpiridinilamina fluazinam
carbendazim e tiofanato metílico - sem ação

MBC
sobre o fungo P. pachyrhizi
clorotalonil, oxicloreto de cobre, mancozebe e
Fungicidas multissítios
metiran
Fonte: Agrofit (c2003).
Os principais fungicidas registrados e em fase de registro são avaliados

anualmente pela rede de ensaios cooperativos e os resultados de eficiência
são publicados no site do Consórcio Antiferrugem (2020b). Nos experimentos
cooperativos os fungicidas são avaliados individualmente, em aplicações
sequenciais, para determinar a eficiência de controle. Essas informações
devem ser utilizadas em programas de controle, adequando os programas à
época de semeadura, doenças predominantes na região, material genético e
condições climáticas da safra.
Na safra 2018/2019 foram realizados 31 experimentos por 21 instituições

(Tabela 3). Os experimentos para ferrugem-asiática são realizados em
semeaduras dos meses de novembro e dezembro, para evitar o escape da
doença que ocorre nas semeaduras iniciais. As aplicações são iniciadas aos
45-50 dias após a emergência, no pré-fechamento das linhas de semeadura.
A calendarização não é uma recomendação de controle. Ela é realizada nos
experimentos em rede para reduzir as causas de variação. São realizadas
três a quatro aplicações em intervalos de 15 dias, em média.
Tabela 3. Instituições, locais e datas de semeadura da soja dos ensaios realizados

na safra 2018/2019.
Instituição Município, Estado Semeadura
1 Instituto Mato-Grossense do Algodão - IMAmt Primavera do Leste, MT 06/12/2018
2 3M Experimentação Agrícola Ponta Grossa, PR 06/12/2018
3 Embrapa Soja Londrina, PR 12/12/2018
4 Fundação MS Amambai, MS 24/11/2018
5 Fundação MS Campo Grande, MS 28/11/2018
6 Fundação MS Maracaju, MS 21/11/2018
7 Fundação MS São Gabriel do Oeste, MS 01/11/2018
8 Fundação Chapadão Chapadão do Sul, MS 23/11/2018
9 Dallas Pesquisa Agropecuária Passo Fundo, RS 16/11/2018
10 Centro de Pesquisa Agrícola Copacol Cafelândia, PR 29/10/2018
11 Agro Carregal Pesquisa e Proteção de Plantas Eireli Rio Verde, GO 10/12/2018
12 UniRV (FESURV) / Campos Pesquisa Agrícola Rio Verde, GO 08/12/2018
13 Fundação Rio Verde Lucas do Rio Verde, MT 12/12/2018
14 Estação Experimental Assist Consultoria Campo Verde, MT 14/11/2018
15 Agrodinâmica Pesquisa e Consultoria Agropecuária Diamantino, MT 09/11/2018
16 Agrodinâmica Pesquisa e Consultoria Agropecuária Diamantino, MT 04/12/2018
17 Agrodinâmica Pesquisa e Consultoria Agropecuária Campo Novo do Parecis, MT 04/12/2018
18 Instituto Phytus Itaara, RS 11/12/2018
19 Estação de Pesquisa Juliagro Uberlândia, MG 29/11/2018
20 Instituto Phytus Planaltina, DF 15/12/2018
21 Fundação MT Campo Verde, MT 22/11/2018
22 Fundação MT Pedra Preta, MT 06/12/2018
23 Fundação MT Primavera do Leste, MT 28/11/2018
24 Fundação MT Sapezal, MT 04/12/2018
25 CTPA/ Emater-GO Silvânia, GO 10/11/2018
26 Santagro Pesquisa e Desenvolvimento Erebango, RS 13/11/2018
27 CWR Pesquisa Agrícola Ltda. Palmeira, PR 26/12/2018
28 TAGRO - Tecnologia Agropecuária Ltda. Faxinal, PR 15/11/2018
29 Círculo Verde Luís Eduardo Magalhães, BA 28/12/2018
30 CTPA/ Emater-GO São Miguel do Passa Quatro, GO 20/12/2018
31 Fundação Chapadão Chapadão do Sul, MS 10/10/2018

24 DOCUMENTOS 428
Na sumarização da safra 2018/2019 foram utilizados 19 experimentos.

Não foram utilizados na análise os experimentos com baixa severidade de
ferrugem-asiática ou os experimentos aplicados com sintomas aos 45 dias. A
média de controle dos fungicidas registrados avaliados variou de 50% a 79%
(Figura 5). Apesar do grande número de fungicidas registrados, somente três
fungicidas comerciais apresentaram eficiência acima de 70% de controle na
safra 2018/2019 (Figura 5). Entre os produtos em fase de registro, há cinco
fungicidas com eficiência acima de 70% (Godoy et al., 2019a), porém são
misturas dos mesmos modos de ação que já vêm sendo utilizados no campo
(IDM, IQe e ISDH), sendo alguns com novos ingredientes ativos dentro
desses modos de ação, como é o caso dos ISDH.
Figura 5. Porcentagem de controle da ferrugem-asiática em relação à testemunha

sem fungicida. Média de 19 experimentos, safra 2018/2019. Fungicidas registrados.
Fonte: Godoy et al. (2019a).
A redução de produtividade para os fungicidas com eficiência ao redor de 50%

foi de 18%, comparado com os tratamentos com as maiores eficiências de
controle (tratamentos 13 e 14) (Godoy et al., 2019a). Fungicidas registrados
com eficiência ao redor de 50% de controle para ferrugem-asiática têm sido
utilizados em misturas com fungicidas multissítios (clorotalonil, mancozebe e
oxicloreto de cobre). Segundo Reis et al. (2017) fungicidas multissítios não

têm potencial para recuperar o controle de fungicidas sítio-específicos que
apresentem eficácia inferior a 50%.
Entre os fungicidas multissítios registrados, a eficiência observada nos

experimentos em rede é muito variável em decorrência das características
inerentes dos próprios produtos que são influenciados pelas condições
ambientais. Fungicidas multissítios são pulverizados nas partes suscetíveis
do hospedeiro com o objetivo de formar uma camada protetora e impedir
o desenvolvimento de infecções fúngicas. Mesmo com a aplicação bem
sucedida desses fungicidas, o controle de organismos patogênicos pode
ser influenciado negativamente em razão da degradação química, física ou
biológica do ingrediente ativo (Neely, 1970; Schepers, 1996). Entre todos
os processos que ocorrem no ambiente, a precipitação tem o maior efeito
sobre sua atividade residual (McDowell et al., 1987; Schepers, 1996). A
ocorrência de chuvas pode afetar a estrutura e a atividade dos depósitos
sobre a folha, por sua diluição, redistribuição, remoção e extração física a
partir de tecidos de plantas (Thacker; Young, 1999). Fungicidas multissítios
não apresentam residual elevado. O controle máximo médio observado
para o fungicida multissítio clorotalonil nos experimentos em rede, quando
aplicado em intervalos de 10 dias (cinco aplicações) foi de 63% (Figura 6).
Quando aplicado em intervalo médio de 15 dias (quatro aplicações), que é o
intervalo comumente utilizado no campo em mistura com os fungicidas sítio-
específicos, a eficiência máxima média para o fungicida clorotalonil foi de 41%
nos experimentos cooperativos (Figura 6). A dose avaliada nos experimentos
em rede é a dose recomendada pelas empresas e utilizada no campo. Para
mancozebe, a dose avaliada nos experimentos em rede variou entre 1125 g a
1200 g i.a./ha, correspondendo a 1,5 kg/ha de produto comercial, dependendo
da concentração do produto. Em anos anteriores, o fungicida mancozebe foi
avaliado nos experimentos em rede em doses de 2 kg/ha a 2,5 kg/ha, com
aumento de eficiência à medida que aumentou a dose.
26 DOCUMENTOS 428
Figura 6. Porcentagem de controle da ferrugem-asiática por fungicidas multissítios

em relação à testemunha sem fungicida, média das safras 2017/2018 e 2018/2019.
Fonte: Godoy et al. (2018b, 2019b).
Resistência a fungicidas
Os fungicidas são utilizados na agricultura há mais de um século e inicialmente
não havia relatos de perdas de eficácia no campo. Um abrangente texto inicial
sobre fungicidas e sua ação (Horsfall, 1945) não incluía qualquer referência à
resistência. Os casos de resistência confirmada a fungicidas permaneceram
raros até a década de 1970, quando novas classes de produtos químicos
antifúngicos com modos de ação específicos foram introduzidas e tornaram-
se amplamente utilizadas (Brent, 2012). Desde então, tem havido incidência
cada vez maior de casos notificados em uma ampla gama de fungos
fitopatogênicos. Resistência tornou-se um fato comum para a indústria de
proteção de culturas. Existe uma ampla e crescente literatura sobre resistência
a fungicidas, referente a diferentes patógenos e culturas, contrastando os
modos de ação e estratégias antirresistência (Thind, 2012; Lucas et al., 2015).
A resistência a fungicidas é uma resposta evolutiva natural dos fungos a uma

ameaça externa para a sua sobrevivência, nesse caso o fungicida. Quando
fungicidas com modo de ação específico começam a ser aplicados, tendem

a eliminar populações mais sensíveis do patógeno, aumentando a frequência
das populações menos sensíveis. A evolução de resistência aos fungicidas
emergiu como um dos problemas mais sérios que ameaçam a segurança
alimentar. Muitos patógenos foram selecionados após dois anos de uso
de fungicidas sítio-específicos. A pesquisa e a experiência em resistência
a fungicidas nos últimos 40 anos geraram um conjunto significativo de
conhecimentos. Muito desse conhecimento é avaliado e publicado pelo
Comitê de Ação a Resistência a Fungicidas (FRAC) (Brent, 2012).
O uso rotineiro de fungicidas para controlar doenças de plantas tem sido

um elemento importante na intensificação da agricultura moderna e ajudou
a aumentar o rendimento das culturas, melhorar a qualidade e garantir a
estabilidade da produção. Nas últimas décadas, agricultores e produtores
tiveram acesso a uma variedade de produtos químicos eficazes, ativos em
baixas doses e com alto nível de controle da doença (Russell, 2005). Esse
cenário agora está mudando. O custo e as dificuldades na descoberta e no
registro de novos ativos levaram a um declínio no descobrimento de novos
produtos. O surgimento de resistência a algumas das classes mais importantes
de fungicidas em muitos patógenos e o ambiente regulatório cada vez mais
adverso, especialmente na Europa, resultou na retirada de muitos princípios
ativos do mercado, comprometendo o controle, a exemplo do multissítio
clorotalonil que foi banido da Europa em 2019. Para alguns fitopatógenos
existe a preocupação de que opções químicas para seu controle estejam se
tornando limitadas ou até indisponíveis, situação análoga à dos antibióticos
no controle de doenças humanas (Lucas et al., 2015).
Nos casos em que foram elucidados, os mecanismos de resistência

geralmente envolvem alguma modificação do alvo bioquímico no patógeno, o
que diminui a afinidade do fungicida por seu alvo. De forma geral, fungicidas
sítio-específicos, com sítio único de ação, podem tornar-se menos eficazes
por meio de uma mutação que altera uma única base de DNA no gene alvo
e, consequentemente, apenas um aminoácido na proteína alvo (Brent, 2012).
28 DOCUMENTOS 428
IDM – triazóis
O primeiro fungicida IDM a apresentar menor eficiência no controle de P.

pachyrhizi foi o flutriafol. Nos experimentos em rede, a eficiência dos
fungicidas triazóis tem diminuído ao longo do tempo (Figura 7). A partir da
safra 2008/2009, iniciaram-se as recomendações para que se evitasse a
utilização de fungicidas triazóis isolados nos Cerrados, utilizando somente
misturas com estrobilurinas. Depois de 2007/2008, a redução de eficiência
foi geral para fungicidas IDM, com exceção para o protioconazol, lançado
em 2010, em mistura com trifloxistrobina. Na safra 2017/2018 a eficiência
média dos IDM tebuconazol e ciproconazol nos ensaios em rede foi de 25%
de controle, com média de três a quatro aplicações em intervalos de 14 dias
(Figura 7). Em razão da baixa eficiência para o alvo biológico P. pachyrhizi,
em 2017, o registro desses fungicidas foi suspenso, para o alvo, pelo Mapa.
Figura 7. Porcentagem de controle da ferrugem-asiática com os fungicidas tebuco-

nazol, ciproconazol e azoxistrobina nos experimentos cooperativos entre as safras
2003/2004 e 2018/2019, em diferentes regiões produtoras no Brasil.
Fonte: adaptado de Godoy et al. (2018a).
Alta variabilidade da sensibilidade do fungo P. pachyrhizi aos triazóis tem

sido observada nos estudos de monitoramento conduzidos no Brasil, com
redução significativa de sensibilidade ao grupo (Schmitz et al., 2014; Xavier
et al., 2013).
Para vários patógenos, a base genética da resistência aos fungicidas

triazóis é associada a uma ou várias mutações pontuais no gene da enzima
14-α-desmetilase dependente do citocromo P450 (CYP51), um gene
nuclear que codifica para a proteína alvo do fungicida. Análises do CYP51
de isolados de P. pachyrhizi coletados em diferentes regiões do Brasil, em
2010, mostraram associação das mutações F120L, Y131F/H, K142R, I145F e
I475T com a menor sensibilidade do fungo aos fungicidas triazóis. Populações
amostradas em 2013 e 2014 mostraram predominância na associação
das mutações F129L + Y131H e também a presença de mutações triplas
pela primeira vez (F129L + Y131F + I145T) (Klosowski et al., 2016a). Além
das mutações pontuais, isolados menos sensíveis também apresentaram
superexpressão do gene CYP51 (Schmitz et al., 2014). Em estudos sobre
adapatabilidade, Klosowski et al. (2016b) mostraram que a frequência de
isolados com mutações no CYP51 diminuiu nas misturas de isolados com
sensibilidade reduzida a fungicidas IDM com isolado selvagem, mas foi
estável quando cultivados isoladamente em folhas de soja destacadas ao
longo de quatro ciclos da doença.
Apesar da redução significativa já observada para a maioria dos fungicidas

IDM desde 2001/2002, o protioconazol, último IDM registrado para controle
de P. pachyrhizi é o que mantém a maior eficiência de controle. Nos
experimentos em rede nas últimas safras, tem sido observada variação de
eficiência de protioconazol em alguns locais de avaliação. Esse ingrediente
ativo está presente em vários fungicidas em fase de registro, o que pode
aumentar a pressão de seleção para resistência nos próximos anos.
IQe – estrobilurinas
A resistência aos fungicidas estrobilurinas (IQe) está associada a mutações

no citocromo b. Pelo menos três substituições de aminoácidos nas posições
143, 129 e 137 estão relacionadas com a resistência de fungos fitopatogênicos
às estrobilurinas. A mutação na posição 143, resultante da substituição de
uma glicina por uma alanina (G143A) é descrita como qualitativa, uma vez
que está associada a altos níveis de resistência. As mutações nas posições
129 e 137, resultantes das substituições de uma fenilalanina por uma leucina
(F129L) e de uma glicina por uma arginina (G137R), respectivamente,
conferem apenas resistência moderada (parcial) (Gisi et al., 2000).
30 DOCUMENTOS 428
Para P. pachyrhizi e outros fungos fitopatogênicos, a análise da sequência

do citocromo b revelou a presença de um íntron tipo I logo após o códon
143 (Grasso et al., 2006). A mutação nesse ponto impediria a remoção do
íntron, levando a uma deficiência do citocromo b, sendo letal para o fungo.
Portanto, a evolução da resistência às estrobilurinas, com base na mutação
G143A, tem baixa probabilidade de ocorrer para fungos que possuem o
íntron logo após o códon 143. Como a mutação G143A é a mais relevante
em outros patossistemas, isso levou erroneamente a supor que a resistência
a estrobilurinas não seria problema para P. pachyrhizi. Após a queda de
eficiência observada para azoxistrobina nos experimentos na safra 2013/2014
(Figura 4), na análise molecular do citocromo b de populações do fungo P.
pachyrhizi foi encontrada alta frequência da mutação F129L em amostras de
campo e isolados monourediniais (Klosowski et al., 2016a). Essa mutação
não foi encontrada nas análises das populações de 2010 (Schmitz et al.,
2014). A frequência da mutação F129L nas safras seguintes permaneceu
alta (em torno de 90%), nas principais regiões produtoras. De acordo com
Klosowski et al. (2016a) não ocorre heteroplasmia do gene citocromo b de
P. pachyrhizi, o que significa que nenhum ou todos os genes são mutados,
explicando a alta frequência observada nos monitoramentos.
Pesquisas comparando isolados com e sem a mutação, multiplicados por

quatro ciclos, mostraram que a frequência da mutação F129L permanece
alta, mesmo na ausência do fungicida, mostrando baixo custo adaptativo da
mutação para o fungo (Klosowski et al., 2016b). O fato de praticamente todos
os fungicidas comerciais conterem estrobilurina na formulação, associada ao
baixo custo adaptativo, faz com que a presença dessa mutação no genoma
do fungo seja constante.
Embora a resistência cruzada entre ingredientes ativos com o mesmo modo de

ação ocorra, as mutações afetaram os ativos de forma diferenciada. Entre as
estrobilurinas, na presença de populações com a mutação F129L, a eficiência
dos ingredientes ativos picoxistrobina, trifloxistrobina e metominostrobina é
maior do que piraclostrobina e azoxistrobina e isso reflete na eficiência das
misturas comerciais dos fungicidas (Godoy et al., 2018a, 2019a).
ISDH – carboxamidas
O mais recente modo de ação sítio-específico a ser utilizado para o controle

da ferrugem-asiática foi o das carboxamidas, incluídas nos experimentos em
rede pela primeira vez na safra 2011/2012 (benzovindiflupir, fluxapiroxade e
bixafen). Esse não é um grupo químico novo. O primeiro ingrediente ativo foi
descoberto em 1966 e o que se tem hoje são novos ingredientes ativos dentro
desse grupo. Quando começaram a ser utilizadas, já havia sido relatada
resistência aos outros dois grupos (triazóis e estrobilurinas), colocando esse
grupo em alto risco de seleção de resistência.
Isolados menos sensíveis aos fungicidas a base de carboxamidas foram

encontrados pela primeira vez em estudos de monitoramento na safra
2015/2016, envolvendo a mutação I86F na subunidade SdhC (Simões et
al., 2018), na região sul do Brasil. Na safra 2016/2017, a menor eficiência
dos fungicidas com carboxamidas nos experimentos em rede foi associada
aos isolados com a mutação sdhC-I86F. A frequência dessa mutação nos
monitoramentos aumentou nas safras seguintes. No monitoramento realizado
pela Corteva, a frequência média da mutação I86F em 2015/2016 foi de 10%,
em 2016/2017 19%, em 2017/2018 12% (n=270 amostras) e em 2018/2019
22% (n=152) (dados apresentados em reunião técnica, em Cuiabá, MT,
em 2019). Nos monitoramentos de campo a frequência da mutação é na
maioria das vezes inferior a 50%, mostrando que o fungo mantém somente
um dos núcleos mutados (heterocariótico), embora seja possível obter
isolado resistente em laboratório (dois núcleos mutados) (Borba, 2019). Em
experimentos controlados, o isolado heterocariótico apresentou período mais
curto de latência e maior severidade do que o isolado selvagem (Borba, 2019).
O custo adaptativo comparativo dos isolados mutados foi medido misturando
os isolados resistentes e sensíveis e avaliando a flutuação da frequência de
86F durante cinco ciclos de doença. Apesar do desenvolvimento inicial mais
rápido e da maior virulência, o isolado resistente mostrou uma desvantagem
competitiva quando foi misturado ao isolado selvagem e uma redução na
frequência do alelo 86F foi observada. No entanto, a frequência do alelo 86F
foi estável durante cinco ciclos consecutivos da doença quando cultivado
sozinho em folhas de soja não tratadas com fungicida (Borba, 2019).
Isolados com a mutação sdhC-I86F têm sido encontrados em plantas de soja
32 DOCUMENTOS 428
voluntárias durante o vazio sanitário, mostrando a capacidade do alelo 86F

de se manter na ausência do fungicida durante a entressafra.
Embora ocorra resistência cruzada entre as carboxamidas, na presença

de isolados com 50% da mutação I86F, benzovindiflupir e bixafen, que
intrinsicamente são mais eficientes na presença de isolados selvagens,
apresentaram maiores valores de CE50 (concentração efetiva que inibe
50% do microrganismo) (Simões et al., 2018), quando comparado com
fluxapiroxade. A mesma tendência tem sido observada nos experimentos
em rede, onde as misturas de fungicidas com fluxapiroxade, embora não
sejam as mais eficientes, têm sido mais estáveis do que as misturas com
benzovindiflupir no controle da ferrugem após o relato da mutação I86F
(Godoy et al., 2018a; 2019a).
Apesar da mutação sdhC-I86F ser a mais frequente no campo, já foi

observada no monitoramento da empresa Corteva, em 2018/1019, isolados
com a mutação N88S em nove amostras de MG, uma de SP e uma do RS.
Outros 26 pontos de mutação já foram descritos para carboxamidas em
diferentes patossistemas (Avenot; Michailides, 2010).
Atual situação do controle químico da ferrugem-asiática
Os três principais grupos de fungicidas sítio-específicos disponíveis para

controle da ferrugem-asiática (IDM, IQe e ISDH) apresentam adaptação do
fungo. O intervalo de aplicação foi reduzido no rótulo dos produtos de 21 para
14 dias em razão da menor sensibilidade do fungo P. pachyrhizi aos fungicidas
hoje disponíveis. A eficiência pode ser reduzida ainda mais, caso ocorra a
seleção de isolados com novos pontos de mutação ou outro mecanismo de
resistência, principalmente para protioconazol e para as carboxamidas.
Dos novos produtos em fase de registro, protioconazol está presente

em diferentes formulações e há duas novas carboxamidas (impirfluxan e
fluindapir). Qualquer produto que venha a ser registrado nessa condição,
onde já há resistência a todos os ativos, sofre grande pressão de seleção e
tende a ter sua eficiência reduzida mais rapidamente.
Fungicidas multissítios como estratégia antirresistência

Um requisito essencial para uma mistura ser considerada como estratégia
antirresistência é que os componentes da mistura não devem apresentar
resistência cruzada e cada componente isolado deve apresentar eficiência
de controle da doença (FRAC, 2010). Considerando a eficiência isolada
dos fungicidas multissítios para ferrugem-asiática (Figura 6), nas doses e
intervalos que vêm sendo utilizados no campo (14 dias), por definição, esses
fungicidas não podem ser considerados como estratégia antirresistência muito
forte para a ferrugem-asiática. Fungicidas multissítios têm sido utilizados em
mistura com fungicidas sítio-específicos na cultura da soja para aumentar a
eficiência de controle.
O conceito de estratégia antirresistência é muito mais complexo e depende

do patossistema e do custo adaptativo que a resistência apresenta ao
patógeno. Estudos de modelagem têm sido realizados para avaliar se
fungicidas com alto risco de resistência podem ser utilizados em mistura sem
selecionar resistência (Mikaberidze et al., 2014). Esses estudos mostram que
a adaptabilidade e a competição dos isolados sensíveis e resistentes aos
fungicidas são componentes importantes para avaliar a utilidade da mistura.
Na ausência de custo adaptativo do isolado resistente, a aplicação de mistura
de fungicidas de alto risco (ex. sítio-específico) e fungicidas de baixo risco
(ex. multissítio) pode selecionar resistência e eventualmente o fungicida de
alto risco deixar de ser funcional (Mikaberidze et al., 2014).
O que se observa é que P. pachyrhizi vem mantendo várias mutações que

conferem resistência a IDM, IQe e ISDH no seu genoma, mesmo na ausência
do fungicida. Os fungicidas multissítios têm sido utilizados para aumentar a
eficiência de controle, sendo importantes no manejo da doença, considerando
que a resistência já ocorre no patossistema.
A frequente exposição do fungo ao mesmo fungicida e o excesso de aplicações

são fatores que contribuem para a seleção de isolados menos sensíveis/
resistentes. Estratégias antirresistência têm sido recomendadas e incluem
rotacionar e utilizar misturas comerciais de fungicidas com diferentes modos
de ação e sem resistência cruzada; utilizar dose e intervalo de aplicação
recomendados pelo fabricante, ajustados para a epidemia da doença,
evitando extenso intervalo entre as aplicações; aplicar preventivamente,
34 DOCUMENTOS 428
monitorando a lavoura e acompanhando a situação de inóculo na região,

aplicando próximo ao fechamento das entrelinhas da soja quando já houver
relato de ferrugem-asiática na região. Quanto aos fungicidas com ISDH, não
devem ser utilizados em mais do que duas aplicações do mesmo fungicida
em sequência e, no máximo, duas aplicações de ISDH por cultivo. Fungicidas
ISDH não são recomendados quando a doença já estiver estabelecida na
lavoura. A extensa janela de semeadura, com aumento de inóculo do fungo
da ferrugem nas semeaduras tardias e necessidade de aumento do número
de aplicações, favorece a pressão de seleção para resistência nessas
semeaduras. A adoção de datas limites para a semeadura é uma estratégia
para atrasar o aparecimento de novos isolados resistentes e tentar preservar
a eficiência dos fungicidas em uso por um período maior.
Outros fitopatógenos também adquiriram resistência a fungicidas. As

mesmas aplicações que selecionaram a resistência do fungo P. pachyrhizi
aos fungicidas IDM, IQe e ISDH também já selecionaram populações dos
fungos Cercospora kikuchii (crestamento foliar de Cercospora) resistentes
a IQe e MBC (Soares et al., 2015; Mello, 2019); Corynespora cassiicola
(mancha-alvo) resistentes a IQe, MBC e SDHI (FRAC, 2019; Mello, 2019);
Colletotrichum truncatum (antracnose) resistentes a IQe (Mello, 2019). O
que os diferencia da ferrugem-asiática é o potencial de dano, que é menor
para essas doenças, mas as reclamações de falha de controle também vêm
acontecendo em decorrência da resistência dos fungos.
O vazio sanitário e a semeadura de cultivares precoces têm feito com

que a maioria das lavouras apresente escape da ferrugem-asiática. Com
essas duas estratégias, a ferrugem passou a ser uma doença de final de
ciclo com tendência a ocorrer em semeaduras a partir do final de novembro,
predominando em regiões com semeaduras tardias. Cultivares com genes
de resistência quando disponíveis e fungicidas com eficiência acima de 50%
de controle associados a fungicidas multissítios têm sido utilizados para o
controle da doença em regiões que apresentam maior pressão da doença. A
adoção do vazio sanitário e a mudança das cultivares ao longo dos anos foi
o que mais contribuiu no controle da doença, mas o fungo evoluiu desde sua
introdução no Brasil e continuará evoluindo.
As estratégias de manejo da ferrugem-asiática foram propostas levando-se

em conta todo o conhecimento disponível e, considerando que a pesquisa não
é estática, à medida que novas informações forem surgindo, outras medidas

poderão ser recomendadas. Mas sempre será fundamental integrar todas
as estratégias para obter o controle adequado e manter a produtividade da
cultura.
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Empresa Brasileira de Pesquisa Agropecuária

Cláudia Vieira Godoy

Projeto gráfico da coleção

Todos os direitos reservados.

Ferrugem-asiática da soja: bases para o manejo da doença e

CDD: 633.349 (21. ed.)

Claudine Dinali Santos Seixas

Maurício Conrado Meyer

Rafael Moreira Soares

Desde a sua identificação no País em 2001, um extenso banco de dados

Alguns erros e muito acertos foram conquistados ao longo do tempo no

A Embrapa Soja tem prestado um importante serviço nesse contexto,

Ricardo Vilela Abdelnoor José Renato Bouças Farias

Vazio sanitário e período de semeadura.................................................. 11

Fungicidas para o controle.................................................................. 21

Atual situação do controle químico da ferrugem-asiática......................... 32

Fungicidas multissítios como estratégia antirresistência ........................ 33

No Brasil a doença foi identificada pela primeira vez no Paraná em 2001

Os sintomas da ferrugem-asiática ocorrem principalmente nas folhas e se

Os sintomas podem ocorrer em qualquer estádio de desenvolvimento da

semeadura de soja ou semeadura próxima a áreas que estão em fase mais

O período latente, que é o tempo entre o início da infecção e a esporulação,

conta as características já conhecidas dos fungos causadores de ferrugens,

Vazio sanitário e período de semeadura

Nos primeiros anos após a introdução do fungo P. pachyrhizi no Brasil,

Com o objetivo de reduzir o inóculo durante a entressafra, em 2005, no

soja Roundup Ready® no Brasil e muitos produtores utilizaram as áreas com

Em janeiro de 2007, o Ministério da Agricultura, Pecuária e Abastecimento

O resultado esperado com o vazio sanitário é o atraso nas primeiras

Mesmo com períodos de 60 a 99 dias sem soja no campo (vazio sanitário),

das áreas semeadas no início da safra, podendo ocorrer incidência precoce

Figura 1. Períodos de vazio sanitário em estados brasileiros e no Paraguai, estabele-

PERÍODOS DE SEMEADURA DE SOJA

BA 08/10 a 15/01 COLHEITA 30/05

MT 16/09 a 31/12 COLHEITA 05/05

Figura 2. Períodos de semeadura de soja estabelecidos por normativas em seis

A perda de eficiência de fungicidas em razão do elevado número de aplicações

Com o objetivo de reduzir a pressão de seleção para resistência aos fungicidas,

datas limites de semeadura até 31 de dezembro, numa tentativa de reduzir

O objetivo das datas limites de semeadura é reduzir o número de aplicações

Para mais informações sobre as normativas vigentes para cada estado,

Medidas de controle baseadas no escape, também conhecido como evasão,

Para o controle da ferrugem-asiática, o escape é realizado semeando

As primeiras semeaduras realizadas após o vazio sanitário tendem a

A semeadura de soja no Brasil se concentra nos meses de outubro e novembro,

Dentro de uma mesma região, também há desuniformidade na porcentagem

Figura 3. Evolução da porcentagem de área semeada no Brasil, nas últimas 10 safras

Essa diversidade de situações no Brasil ilustra a dificuldade no manejo da

As primeiras ocorrências de ferrugem em lavouras comerciais têm sido

Cultivares resistentes apresentam lesões RB (Reddish brown), que têm

Figura 4. Lesão do tipo TAN (castanha) (a) e RB (Reddish Brown: marrom-

As cultivares resistentes não são imunes à ferrugem-asiática, pois o fungo

Dez genes de resistência a P. pachyrhizi (Rpp) ou alelos já foram mapeados

A seleção/adaptação de patógenos a cultivares é reportada em inúmeras

os fatores necessários ao aparecimento da ferrugem-asiática (presença do

Fungicidas para o controle

Baseado no espectro de ação, os fungicidas podem ser classificados em

Fungicidas sítio-específicos são ativos contra um único ponto da via